References

microcirculation

Регионарное кровообращение и микроциркуляция

Regional blood circulation and microcirculation

1682-66552712-9756

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

10.24884/1682-6655-2022-21-4-5-15

microcirculation-1123

Research Article

ОБЗОРЫ

REVIEWS

Эндотелиопатия и системное воспаление: обратимость причинно-следственных связей в патологической функциональной системе (обзор литературы)

Endotheliopathy and systemic inflammation: reversibility of cause-and-effect relationship in the pathological functional system (review of literature)

https://orcid.org/0000-0002-8668-492X

Сазонова

Е. Н.

Sazonova

E. N.

Сазонова Елена Николаевна – д-р мед. наук, профессор, исполняющий обязанности проректора по научной работе, зав. кафедрой нормальной и патологической физиологии, Дальневосточный государственный медицинский университет; главный научный сотрудник, Хабаровский филиал Дальневосточного научного центра физиологии и патологии дыхания

680000, г. Хабаровск, ул. Муравьева-Амурского, д. 35680022, г. Хабаровск, ул. Воронежская, д. 49/1

Sazonova Elena N. – MD, Dr. of Sci. (Med.), Professor, prorector for International and Scientific Work, Far-East State Medical University; chief researcher of the Khabarovsk branch of the Far Eastern Scientific Center of Physiology and Pathology of Respiration

35, Muravyva-Amurskogo str., Khabarovsk, 68000049/1, Voronegskaya str., Khabarovsk, 680022

sazen@mail.ru

https://orcid.org/0000-0002-6790-3146

Жмеренецкий

К. В.

Zhmerenetsky

K. V.

Жмеренецкий Константин Вячеславович – д-р мед. наук, доцент, исполняющий обязанности ректора

680000, г. Хабаровск, ул. Муравьева-Амурского, д. 35

Zhmerenetsky Konstantin V. – MD, Dr. of Sci. (Med.), docent, rector

35, Muravyva-Amurskogo str., Khabarovsk, 680000

rec@mail.fesmu.ru

https://orcid.org/0000-0003-0924-1970

Животова

Е. Ю.

Zhivotova

E. Yu.

Животова Елена Юрьевна – д-р мед. наук, доцент, зав. кафедрой нормальной и топографической анатомии с курсом оперативной хирургии

680000, г. Хабаровск, ул. Муравьева-Амурского, д. 35

Zhivotova Elena Yu. – MD, Dr. of Sci. (Med.), docent, Head of the Department Normal and Topography anatomy with a course of operative surgery

35, Muravyva-Amurskogo str., Khabarovsk, 680000

elena-jivotova@yandex.ru

https://orcid.org/0000-0002-1862-0414

Яковенко

И. Г.

Yakovenko

I. G.

Яковенко Ирина Геннадьевна – канд. мед. наук, доцент, доцент кафедры нормальной и патологической физиологии

680000, г. Хабаровск, ул. Муравьева-Амурского, д. 35

Yakovenko Irina G. – MD, Cand. of Sci. (Med.), docent, associate professor of the Department of Pathological physiology

35, Muravyva-Amurskogo str., Khabarovsk, 680000

irin-yakovenk@yandex.ru

Федеральное государственное образовательное учреждение высшего образования «Дальневосточный государственный медицинский университет» Министерства образования и науки Российской Федерации; Хабаровский филиал Федерального государственного бюджетного научного учреждения «Дальневосточный научный центр физиологии и патологии дыхания»РоссияFar-East State Medical University; Khabarovsk branch of the Federal State Budgetary Scientific Institution «Far Eastern Scientific Center of Physiology and Pathology of Respiration»Russian Federation

2022

26122022

214515

2022

Сазонова Е.Н., Жмеренецкий К.В., Животова Е.Ю., Яковенко И.Г.

Sazonova E.N., Zhmerenetsky K.V., Zhivotova E.Y., Yakovenko I.G.

Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.

This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.

https://www.microcirc.ru/jour/article/view/1123

Рассмотрено участие эндотелия и эндотелиального гликокаликса в системной воспалительной реакции. Роль эндотелия в механизмах воспаления двояка и зависит от характера воспалительного процесса в организме. Реакция эндотелиоцитов на локальное воспаление имеет физиологический регулируемый характер и направлена на успешную элиминацию патогена, восстановление тканевого гомеостаза. При системном воспалении эндотелий является наиболее «страдающей» структурой организма. Вместе с тем эндотелиоциты могут выступать в роли источника медиаторов системного воспаления, поддерживая патологический воспалительный процесс. Обсуждается проблема генерализации воспаления, при котором возникающая эндотелиопатия замыкает порочный круг, являясь и следствием системного воспаления, и причиной его пролонгирования и усиления. Наиболее демонстративно связь повреждения эндотелия и системного воспаления проявилась в патогенезе новой коронавирусной инфекции. Предшествующая эндотелиальная дисфункция обуславливает тяжелое течение COVID-19 с развитием «цитокинового шторма» и коагулопатии, способных привести к гибели организма. Инфекция SARS-CoV-2 индуцирует длительную эндотелиальную дисфункцию, регистрируемую после элиминации вируса из организма. Предполагается, что эффективным подходом к профилактике тяжелых форм COVID-19 может быть раннее выявление повреждения эндотелия регистрацией в крови пациентов маркеров распада эндотелиального гликокаликса. Лекарственные средства, обладающие эндотелийпротективным эффектом, способны уменьшить риск тяжелого течения новой коронавирусной инфекции и нивелировать проявления long-COVID.

The review considers the involvement of the endothelium and endothelial glycocalyx in the systemic inflammatory response. The role of the endothelium in the inflammation is ambivalent and depends on the nature of the inflammatory process. The physiological response of endothelial cells to local inflammation is necessary to successful eliminate the pathogen and restore the tissue homeostasis. In systemic inflammation, the endothelium is the most «suffering» structure of the body. However, endothelial cells can be a source of systemic inflammatory mediators, supporting the pathological inflammatory process. The problem of generalization of inflammation is discussed where endotheliopathy develops and closes the vicious circle, being both a consequence of systemic inflammation and the cause of its prolongation and intensification. In the pathogenesis of a new coronavirus infection the relationship between endotheliopathy and systemic inflammation was most clearly manifested. Preceding endothelial dysfunction causes a severe course of COVID-19 with a «cytokine storm» and coagulopathy that can lead to the death. SARS-CoV-2 infection induces long-term endothelial dysfunction, which is recorded even after the virus elimination. The early detection of blood level of endothelial glycocalyx damage markers (i. e. syndecan-1, glycosaminoglycans like heparan sulfate and hyaluronic acid) may seem to be an effective approach to the prevention of severe forms of COVID-19. Endothelial-protective drugs can reduce the risk of severe new coronavirus infection and eliminate the manifestations of long-COVID.

эндотелиопатиявоспалениеCOVID-19

endotheliopathyinflammationCOVID-19

References1

Эндотелий: функция и дисфункция / З. А. Лупинская [и др.] – Бишкек: КРСУ, 2008. – 373 с.

Lupinskaya Z. A., Zarif’yan A. G., Gurovich T. Ts., Shleifer S. G. Endothelium. Function and dysfunction. Bishkek, Kyrgyz State Medical Academy, 2008: 373. (In Russ.)]

Krüger-Genge A., Blocki A., Franke R.-P., Jung F. Vascular Endothelial Cell Biology: An Update // Int. J. Mol. Sci. 2019; (20): 4411. Doi: 10.3390/ijms20184411.

Изучение молекулярных механизмов эндотелиальной дисфункции in vitro / Р. Е. Калинин [и др.] // Гены и клетки. – 2019. – Т. 14, № 1. – С. 22–32. Doi: 10.23868/201903003.

Kalinin R. E., Suchkov I. A., Korotkova N. V., Mzhavanadze N. D. The research of the molecular mechanisms of endothelial dysfunction in vitro // Genes & Cells. 2019; 14 (1): 22–32. (In Russ.)

Marti C. N., Gheorghiade M., Kalogeropoulos A. P., Georgiopoulou V. V., Quyyumi A. A., Butler J. Endothelial dysfunction, arterial stiffness, and heart failure // J. Am. Coll. Cardiol. 2012; (60): 1455–1469. Doi: 10.1016/j.jacc.2011.11.082.

Kant S., Sellke F., Feng J. Metabolic regulation and dysregulation of endothelial small onductance calcium activated potassium channels // Eur. J. Cell. Biol. 2022; 101 (2): 151208. Doi: 10.1016/j.ejcb.2022.151208.

Beurskens D. M., Bol М. E. Delhaas T., van de Poll M. C., Reutelingsperger C. P., Nicolaes G. A., Sels J. E. Decreased endothelial glycocalyx thickness is an early predictor of mortality in sepsis // Anaesth Intensive Care. 2020; 48 (3): 221–228. Doi: 10.1177/0310057X20916471.

Becker B. F., Chappell D., Bruegger D., Annecke T., Jacob M. Therapeutic strategies targeting the endothelial glycocalyx: Acute deficits, but great potential // Cardiovasc. Res. 2010; 87 (2): 300–310. doi: 10.1093/cvr/cvq137.

Турашев А. Д. Эндотелиальный гликокаликс в функционировании микроциркуляторного русла / А. Д. Турашев, А. В. Максименко // Кардиолог. вестн. – 2009. – № 2. – С. 59–65. ID: 20148792.

Turashev A. D., Maksimenko A. V. Endothelial glycocalix in the functioning of the microcirculatory bed // Kardiologicheskij vestnik. 2009; 4 (2 (16)): 59–65. (In Russ.)

Yuan S. Y., Rigor R. R. Regulation of endothelial barrier function. Colloquium Series on Integrated Systems Physiology // From Molecule to Function. 2011; (146). Doi: 10.4199/C00025ED1V01Y201101ISP013.

Suzuki A., Tomita H., Okada H. Form follows function: The endothelial glycocalyx // Transl Res. 2022; (247): 158–167. Doi: 10.1016/j.trsl.2022.03.014.

Эндотелиальный гликокаликс в обеспечении функции сердечно-сосудистой системы / Ю. Л. Шевченко [и др.] // Вестн. национального медико-хирург. центра им. Н. И. Пирогова. – 2020. – Т. 15, № 1. – С. 107–112. Doi: 10.25881/BPNMSC.2020.60.73.019.

Shevchenko Yu. L., Stojko Yu. M., Gudymovich V. G., Chernyago T. Yu. Endothelial glycocalyx in ensuring the functioning of the cardivascular system // Bulletin of Pirogov National Medical & Surgical Center. 2020; 15 (1): 107–112. (In Russ.)

Максименко А. В. Функции и состояние эндотелиального гликокаликса в норме и патологии / А. В. Максименко, А. Д. Турашев // Атеросклероз и дислипидемии. – 2011. – № 2. – С. 4–17. ID: 16259946.

Maksimenko A. V., Turashev A. D. Functions and state of endothelial glycocalyx in the norm and pathology conditions // The Journal of Atherosclerosis and Dyslipidemias. 2011; (2): 4–17. (In Russ.)

Jin Z. G., Ueba H., Tanimoto T., Lungu A. O., Frame M. D., Berk B. C. Ligand-independent activation of vascular endothelial growth factor receptor 2 by fluid shear stress regulates activation of endothelial nitric oxide synthase // Circ. Res. 2003; (93): 354–363. Doi: 10.1161/01.RES.0000089257.94002.96.

Tzima E., Irani-Tehrani M., Kiosses W. B., Dejana E., Schultz D. A., Engelhardt B., Cao G., DeLisser H., Schwartz M. A. A mechanosensory complex that mediates the endothelial cell response to fluid shear stress // Nature. 2005; 4 (37): 426–431. Doi: 10.1038/nature03952.

Opal S. M., van der Poll T. Endothelial Barrier Dysfunction in Septic Shock. //J. Intern. Med. 2015; (277): 277–293. Doi: 10.1111/joim.12331.

Zeng Y. Endothelial glycocalyx as a critical signalling platform integrating the extracellular haemodynamic forces and chemical signaling // J. Cell. Mol. Med. 2017; 21 (8): 1457–1462. Doi: 10.1111/jcmm.13081.

Власов Т. Д. Эндотелиальный гликокаликс: методы исследования и перспективы их применения при оценке дисфункции эндотелия / Т. Д. Власов [и др.] // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2020. – № 1. – С. 5–16. Doi: 10.24884/1682-6655-2020-19-1-5-16.

Vlasov T. D., Lazovskaya O. A., Shimanski D. A., Nesterovich I. I., Shaporova N. L. The endothelial glycocalyx: research methods and prospects for their use in endothelial dysfunction assessment // Regional blood circulation and microcirculation. 2020; 19 (1): 5–16. (In Russ.)

Kolářová H., Víteček J., Černá A., Černík M., Přibyl J., Skládal P., Potěšil D., Ihnatová I., Zdráhal Z., Hampl A., Klinke A., Kubala L. Myeloperoxidase Mediated Alteration of Endothelial Function Is Dependent on Its Cationic Charge // Free Radic. Biol. Med. 2021; (162): 14–26. Doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2020.11.008.

Cioffi D. L., Pandey S., Alvarez D. F., Cioffi E. A. Terminal sialic acids are an important determinant of pulmonary endothelial barrier integrity // Am. J. Physiol. Lung Cell. Mol. Physiol. 2012; 302 (10): 1067–1077. Doi: 10.1152/ajplung.00190.2011.

Lopez-Quintero S. V., Cancel L. M., Pierides A., Antonetti D., Spray D. C., Tarbell J. M. High glucose attenuates shear-induced changes in endothelial hydraulic conductivity by degrading the glycocalyx // PLoS One. 2013; 8 (11): e78954. Doi: 10.1371/journal.pone.0078954.

Сокологорский С. В . Гликокаликс – рождение новой клинической парадигмы / С. В. Сокологорский // Анестезиология и реаниматология (Медиа Сфера). – 2018. – № 4. – С. 22–29. Doi: 10.17116/anaesthesiology201804122.

Sokologorskiy S. V. Glycocalyx – birth of a new clinical para digm // The Russian journal of anaesthesiology and reanimatology. 2018; (4): 22–29. (In Russ.)

Федин А. И. Эндотелиальная дисфункция у больных с хронической ишемией мозга и возможности ее фармакологической коррекции / А. И. Федин [и др.] // Лечащий врач. – 2015. – № 5. – С. 15. ID: 23405438.

Fedin A. I., Staryh E. P., Putilina M. V., Staryh E. V., Mironova O. P., Badalyan K. R. Endothelial dysfunction in patient with chronic brain ischemia and the possibilities of its pharmacological correction // Lechashchij vrach. 2015; (5): 15. (In Russ.)

Faraci F. M., Didion S. P. Vascular protection: Super-oxide dismutase isoforms in the vessel wall // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2004; 24 (8): 1367–1373. Doi: 10.1161/01.ATV.0000133604.20182.cf.

Shaito A., Aramouni K., Assaf R., Parenti A., Orekhov A., El Yazbi A., Pintus G., Eid A. H. Oxidative stress-induced endothelial dysfunction in cardiovascular diseases // Front Biosci (Landmark Ed.). 2022; 27 (3): 105. Doi: 10.31083/j.fbl2703105.

Степанова Т. В. Маркеры эндотелиальной дисфункции: патогенетическая роль и диагностическое значение (обзор литературы) / Т. В. Степанова [и др.] // Клин. лаборатор. диагностика. – 2019. – Т. 64, № 1. – С. 34–41. Doi: 10.18821/0869-2084-2019-64-1-34-41.

Stepanova T. V., Ivanov A. N., Tereshkina N. E., Popiekhova E. B., Lagutina D. D. Markers of endothelial dysfunction: pathogenetic role and diagnostic significance // Klinicheskaya Laboratornaya Diagnostika. 2019; 64 (1): 34–41. (In Russ.)

Власова Т. И. Дисфункция эндотелия как типовое патологическое состояние / Т. И. Власова, Н. Н. Петрищев, Т. Д. Власов // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2022. – № 21 (2). – С. 4–15. Doi:10.24884/1682-6655-2022-21-2-4-15.

Vlasova T. I., Petrishchev N. N., Vlasov T. D. Endothelial dysfunction as the typical pathological state // Regional blood circulation and microcirculation. 2022; 21 (2): 4–15. (In Russ.)

Cyr A. R., Huckaby L. V., Shiva S. S., Zuckerbraun B. S. Nitric Oxide and Endothelial Dysfunction. Crit Care Clin. 2020; 36 (2): 307-321. Doi: 10.1016/j.ccc.2019.12.009.

Poredos P., Poredos A. V., Gregoric I. Endothelial Dysfunction and Its Clinical Implications // Angiology. 2021; 72 (7): 604–615. Doi: 10.1177/0003319720987752.

Aird W. C. The Role of the Endothelium in Severe Sepsis and Multiple Organ Dysfunction Syndrome // Blood. 2003; (101): 3765–3777. Doi: 10.1182/blood-2002-06-1887.

Серебренникова С. Н. Роль цитокинов в воспалительном процессе / С. Н. Серебренникова, И. Ж. Семинский // Сибир. мед. журн. – 2008. – № 6. – С. 5–8. ID: 11717248.

Serebrennikova S., Seminskу I. The role of cytokines in the inflammatory process // Siberian medical journal. 2008; (6): 5–8 (In Russ.)

Pries A. R., Kuebler W. M. Normal endothelium // Handb. Exp. Pharmacol. 2006; (176, Pt 1): 1–40. Doi: 10.1007/3-540-32967-6_1.

Malbrain M. L. N. G., Marik P. E., Witters I., Cordemans C., Kirkpatrick A. W., Roberts D. J., Van Regenmortel N. Fluid Overload, de-Resuscitation, and Outcomes in Critically Ill or Injured Patients: A Systematic Review with Suggestions for Clinical Practice // Anaesthesiol. Intensive Ther. 2014; (46): 361–380. Doi: 10.5603/AIT.2014.0060.

Gavard J. Endothelial Permeability and VE-Cadherin: A Wacky Comradeship // Cell Adhes. Migr. 2014; (8): 158–164. Doi: 10.4161/cam.29026.

Seynhaeve A . L, Rens J. A., Schipper, D., Eggermont A. M., Ten Hagen T. L. Exposing endothelial cells to tumor necrosis factor-alpha and peripheral blood mononuclear cells damage endothelial integrity via interleukin-1ss by degradation of vascular endothelial-cadherin // Surgery. 2014; 155 (3): 545–553. Doi: 10.1016/j.surg.2013.10.019.

Wettschureck N., Strilic B., Offermanns S. Passing the Vascular Barrier: Endothelial Signaling Processes Controlling Extravasation // Physiol. Rev. 2019; (99): 1467–1525. Doi: 10.1152/physrev.00037.2018.

Claesson-Welsh L., Dejana E., McDonald D. M. Permeability of the Endothelial Barrier: Identifying and Reconciling Controversies // Trends Mol. Med. 2021; (27): 314–331. Doi: 10.1016/j.molmed.2020.11.006.

Koh G. Y. Orchestral Actions of Angiopoietin-1 in Vascular Regeneration // Trends Mol. Med. 2013; (19): 31–39. Doi: 10.1016/j.molmed.2012.10.010

Ziegler T., Horstkotte J., Schwab C., Pfetsch V., Weinmann K., Dietzel S., Rohwedder I., Hinkel R., Gross L., Lee S., Hu J., Soehnlein O., Franz W. M., Sperandio M., Pohl U., Thomas M., Weber C., Augustin H. G., Fässler R., Deutsch U., Kupatt C. Angiopoietin 2 Mediates Microvascular and Hemodynamic Alterations in Sepsis // J. Clin. Investig. 2013; 123 (8): 3436–3445. Doi: 10.1172/JCI66549.

Leligdowicz A., Richard-Greenblatt M., Wright J., Crowley V. M., Kain K. C. Endothelial Activation: The Ang/Tie Axis in Sepsis // Front. Immunol. 2018; (9): 838. Doi: 10.3389/fimmu.2018.00838.

Lukasz A., Hillgruber C., Oberleithner H., Kusche-Vihrog K., Pavenstädt H., Rovas A., Hesse B., Goerge T., Kümpers P. Endothelial Glycocalyx Breakdown Is Mediated by Angiopoietin-2 // Cardiovasc. Res. 2017; (11) 3: 671–680. Doi: 10.1093/cvr/cvx023.

Ong T., McClintock D. E., Kallet R. H., Ware L. B., Matthay M. A., Liu K. D. Ratio of Angiopoietin-2 to Angiopoietin-1 as a Predictor of Mortality in Acute Lung Injury Patients // Crit. Care Med. 2010; (38): 1845–1851. Doi: 10.1097/CCM.0b013e3181eaa5bf.

Caironi P., Latini R., Struck J., Hartmann O., Bergmann A., Maggio G., Cavana M., Tognoni G., Pesenti A., Gattinoni L. et al. Circulating Biologically Active Adrenomedullin (Bio-ADM) Predicts Hemodynamic Support Requirement and Mortality During Sepsis // Chest. 2017;(152): 312–320. Doi: 10.1016/j.chest.2017.03.035

Ochoa-Callejero L., Pozo-Rodrigálvarez A., Martínez-Murillo R., Martínez A. Lack of Adrenomedullin in Mouse Endothelial Cells Results in Defective Angiogenesis, Enhanced Vascular Permeability, Less Metastasis, and More Brain Damage // Sci. Rep. 2016; (6): 33495. Doi: 10.1038/srep33495.

Temmesfeld-Wollbrück B., Brell B., Dávid I., Dorenberg M., Adolphs J., Schmeck B., Suttorp N., Hippenstiel S. Adrenomedullin Reduces Vascular Hyperpermeability and Improves Survival in Rat Septic Shock // Intensive Care Med. 2007; (33): 703–710. Doi: 10.1007/s00134-007-0561-y.

Müller B., White J. C., Nylén E. S., Snider R. H., Becker K. L., Habener J. F. Ubiquitous Expression of the Calcitonin-I Gene in Multiple Tissues in Response to Sepsis // J. Clin. Endocrinol. Metab. 2001; (86): 396–404. Doi: 10.1210/jcem.86.1.7089.

Wagner N.-M., Van Aken C., Butschkau A., Bierhansl L., Kellner P., Schleusener V., Seggewiss J., Vollmar B., Nöldge-Schomburg G., Roesner J. P. Procalcitonin Impairs Endothelial Cell Function and Viability // Anesth. Analg. 2017; (124): 836–845. Doi: 10.1213/ANE.0000000000001574.

Hellenthal K. E. M., Brabenec L., Wagner N. M. // Cells. 2022; 11 (12): 1935. Doi: 10.3390/cells11121935.

Кулик Е. Г. Ассоциация артериальной ригидности с маркерами дисфункции сосудистого эндотелия и системного воспаления при хронической обструктивной болезни легких / Е. Г. Кулик, В. И. Павленко, С. В. Нарышкина // Бюл. физиологии и патологии дыхания. – 2018. – № 67. – С. 31–36. Doi: 10.12737/article_5a9f273cb8bdc0.80232446.

Kulik E. G., Pavlenko V. I., Naryshkina S. V. Association of arterial stiffness with markers of vascular endothelial dysfunction and systemic inflammation in chronic obstructive pulmonary disease // Bulletin physiology and pathology of respiration. 2018; (67): 31–36. (In Russ.)

Chrobak I., Lenna S., Stawski L.,Trojanowska M. Interferon-gamma promotes vascular remodeling in human microvascular endothelial cells by upregulating endothelin (ET)−1 and transforming growth factor (TGF) beta2 // J. Cell. Physiol. 2013; 228 (8): 1774–1783. Doi: 10.1002/jcp.24337.

Chang R., Mamun A., Dominic A., Le N. T. SARS-CoV-2 mediated endothelial dysfunction: the potential role of chronic oxidative stress // Frontiers in Physiology. 2021; (11): 605–908. Doi: 10.3389/fphys.2020.605908.

Javanmard S. H., Dana N. The effect of interferon gamma on endothelial cell nitric oxide production and apoptosis // Adv. Biomed. Res. 2012; (1): 69. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23326799/.

Lee K. S., Kim J., Kwak S. N., Lee Kwang S., Lee D. K., Ha K. S., Won M. H., Jeoung D., Lee H., Kwon Y. G., Kim Y. Functional role of NF-kappaB in expression of human endothelial nitric oxide synthase // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2014; 448 (1): 101–107. Doi: 10.1016/j.bbrc.2014.04.079.

Carbone F., Montecucco F. Inflammation in arterial diseases. IUBMB Life. 2015; 67 (1): 18-28. Doi: 10.1002/iub.1344.

Пронько Т. П. Эндотелиальная дисфункция, системное воспаление, агрегационные свойства тромбоцитов и их взаимосвязи у пациентов со стабильной стенокардией напряжения / Т. П. Пронько, В. А. Снежицкий, В. Р. Шулика // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2020. – № 1. – С. 22–28. Doi: 10.24884/1682-6655-2020-19-1-22-28.

Pronko T. P., Snezhitskiy V. A., Shulika V. R. Endothelial dysfunction, systemic inflammation, platelet aggregation properties and their relationship in patients with stable stenocardia // Regional blood circulation and microcirculation. 2020; 19 (1): 22–28. (In Russ.)

Nelson A., Berkestedt I., Bodelsson M. Circulating glycosaminoglycan species in septic shock // Acta Anaesthesiol Scand. 2014; (58): 36–43. Doi:10.1111/aas.12223.

Schmidt E. P., Overdier K. H., Sun X., Lin L., Liu X., Yang Y., Ammons L. A., Hiller T. D., Suflita M. A., Yu. Y., Chen Y., Zhang F., Burlew C. C., Charles L. E., Douglas I. S., Linhardt R. J. Urinary glycosaminoglycans predict outcomes in septic shock and acute respiratory distress syndrome // Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2016; (194): 439–49. Doi:10.1164/rccm.201511-2281OC.

Ostrowski S. R., Gaïni S., Pedersen C., Johansson P. I. Sympathoadrenal activation and endothelial damage in patients with varying degrees of acute infectious disease: an observational study // J. Crit. Care. 2015; 30 (1): 90–96. Doi:10.1016/j.jcrc.2014.10.006.

Hippensteel J. A., Anderson B. J., Orfila J. E., McMurtry S. A., Dietz R. M., Su G., Ford J. A., Oshima K., Yang Y., Zhang F., Han X., Yu Y., Liu J., Linhardt R. J., Meyer N. J., Herson P. S., Schmidt E. P. Circulating heparan sulfate fragments mediate septic cognitive dysfunction // J. Clin. Invest. 2019; (129): 1779–1784. Doi: 10.1172/JCI124485.

Lipowsky H. H. The Endothelial Glycocalyx as a Barrier to Leukocyte Adhesion and its Mediation by Extracellular Proteases // Annu. Rev. Biomed. Eng. 2012; 40 (4): 840–848. Doi: 10.1007/s10439-011-0427-x.

Marechal X., Favory R., Joulin O., Montaigne D., Hassoun S., Decoster B., Zerimech F., Neviere R. Endothelial glycocalyx damage during endotoxemia coincides with microcirculatory dysfunction and vascular oxidative stress // Shock. 2008; 29 (5): 572–576. Doi: 10.1097/SHK.0b013e318157e926.

Yang X., Li L., Liu J., Lv B., Chen F. Extracellular histones induce tissue factor expression in vascular endothelial cells via TLR and activation of NF-κB and AP-1 // Thromb. Res. 2016;(137): 211–218. Doi: 10.1016/j.thromres.2015.10.012.

Henneke P., Golenbock D. T. Innate Immune Recognition of Lipopolysaccharide by Endothelial Cells // Crit. Care Med. 2002; (30): S207–S213. Doi: 10.1097/00003246-200205001-00006.

Aldabbous L., Abdul-Salam V., McKinnon T., Duluc L., Pepke-Zaba J., Southwood M., Ainscough A. J., Hadinnapola C., Wilkins M. R., Toshner M., Wojciak-Stothard B. Neutrophil Extracellular Traps Promote Angiogenesis: Evidence from Vascular Pathology in Pulmonary Hypertension // Arter. Thromb. Vasc. Biol. 2016; (36): 2078–2087. Doi: 10.1161/ATVBAHA.116.307634.

Alhamdi Y., Abrams S. T., Cheng Z., Jing S., Su D., Liu Z., Lane S., Welters I., Wang G., Toh C.-H. Circulating Histones Are Major Mediators of Cardiac Injury in Patients with Sepsis // Crit. Care Med. 2015; (43): 2094–2103. Doi: 10.1097/CCM.0000000000001162.

Carmona-Rivera C., Zhao W., Yalavarthi S., Kaplan M. J. Neutrophil extracellular traps induce endothelial dysfunction in systemic lupus erythematosus through the activation of matrix metalloproteinase-2 // Ann. Rheum. Dis. 2015; (74): 1417–1424. Doi: 10.1136/annrheumdis-2013-204837.

Schattner M. Platelet TLR4 at the crossroads of thrombosis and the innate immune response // J. Leukoc. Biol. 2019; (105): 873–880. Doi: 10.1002/JLB.MR0618-213R

Sun Y., Chen C., Zhang X., Wang S., Zhu R., Zhou A., Chen S., Feng J. Heparin improves alveolarization and vascular development in hyperoxia-induced bronchopulmonary dysplasia by inhibiting neutrophil extracellular traps // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2020; (522): 33–39. Doi: 10.1016/j.bbrc.2019.11.041.

Lee W. L., Slutsky A. S. Sepsis and Endothelial Permeability // N. Engl. J. Med. 2010;(363): 689–691. Doi: 10.1056/NEJMcibr1007320.

Шевченко Ю. Л. Эндотелий как мишень патологического воздействия вирусной инфекции / Ю. Л. Шевченко, Ю. М. Стойко, В. Г. Гудымович // Вестн. Нац. медико-хирург. центра им. Н. И. Пирогова. – 2022. – Т. 17, № 2. – С. 11–16. Doi: 10.25881/20728255_2022_17_2_11.

Shevchenko Yu. L., Stojko Yu. M., Gudymovich V. G. Endothelium as a target of pathological effects of viral infection // Bulletin of Pirogov National Medical & Surgical Center. 2022; 17 (2): 11–16. (In Russ.)

Стаценко М. Е. Роль системного воспаления в снижении эластичности магистральных артерий и прогрессировании эндотелиальной дисфункции у больных артериальной гипертензией в сочетании с ожирением, сахарным диабетом 2 типа / М. Е. Стаценко, М. В. Деревянченко // Рос. кардиолог. журн. – 2018. – Т. 23, № 4. – С. 32–36. Doi: 10.15829/1560-4071-2018-4-32-36.

Statsenko M. E., Derevyanchenko M. V. The role of systemic inflammation in decrease of elasticity of magistral arteries and in progression of endothelial dysfunction in patients with systemic hypertension, obesity and type 2 diabetes // Russ J Cardiol. 2018; 4 (156): 32–36. (In Russ.)

Stencel-Baerenwald J. E., Reiss K., Reiter D. M., Stehle T., Dermody T. S. The sweet spot: defining virus-sialic acid interactions // Nat Rev Microbiol. 2014; 12 (11): 739–749. Doi: 10.1038/nrmicro3346.

Wasik B. R., Barnard K. N., Parrish C. R. Effects of sialic acid modifications on virus binding and infection // Trends Microbiol. 201; 24 (12): 991–1001. Doi: 10.1016/j.tim.2016.07.005.

Lang J., Yang N., Deng J., Liu K., Yang P., Zhang G., Jiang C. Inhibition of SARS pseudovirus cell entry by lactoferrin binding to heparan sulfate proteoglycans // PLoS ONE. 2011; 698): e23710. Doi: 10.1371/journal.pone.0023710.

Milewska A., Zarebski M., Nowak P., Stozek K., Potempa J., Pyrc K. Human coronavirus NL63 utilizes heparan sulfate proteoglycans for attachment to target cells // J Virol. 2014; 88 (22): 13221–13230. Doi: 10.1128/JVI.02078-14.

Черкашин Д. В. «Скованные одной цепью, связанные одной целью»: что является первичным в развитии тромботических осложнений при COVID-19 – механизмы воспаления или повреждение эндотелия? / Д. В. Черкашин // Известия Рос. Военно-мед. акад. – 2021. – Т. 40, № 3. – С. 45–49. Doi: 10.17816/rmmar76904.

Cherkashin D. V. «Bonded by one chain, related to one purpose»: what is primary in the development of thrombotic complications in COVID-19 – mechanisms of inflammation or endothelium damage? // Izvestia of the russian military medical academy. 2021; 40 (3): 45–49. (In Russ.)

Ackermann M., Verleden S. E., Kuehnel M., Haverich A., Welte T., Laenger F., Vanstapel A., Werlein C., Stark H., Tzankov A., Li W. W., Li V. W., Mentzer S. J., Jonigk D. Pulmonary vascular endothelialitis, thrombosis, and angiogenesis in COVID-19 // New England Journal of Medicine. 2020; 383 (2): 120–128. Doi: 10.1056/NEJMoa2015432.

Simon Davis D. A., Parish C. R. Heparan sulfate: a ubiquitous glycosaminoglycan with multiple roles in immunity // Front Immunol. 2013; (4): 470. Doi: 10.3389/fimmu.2013.00470.

Guervilly C., Burtey S., Sabatier F., Cauchois R., Lano G., Abdili E., Daviet F., Arnaud L., Brunet P., Hraiech S., Jourde-Chiche N., Koubi M., Lacroix R., Pietri L., Berda Y., Robert T., Degioanni C., Velier M., Papazian L., Kaplanski G., Dignat-George F. Circulating endothelial cells as a marker of endothelial injury in severe COVID-19 // J. Infect. Dis. 2020; 222 (11): 1789–1793. Doi: 10.1093/infdis/jiaa528.

Helms J., Tacquard C., Severac F., Leonard-Lorant I., Ohana M., Delabranche X., Merdji H., Clere-Jehl R., Schenck M., Fagot Gandet F., Fafi-Kremer S., Castelain V., Schneider F., Grunebaum L., Anglés-Cano E., Sattler L., Mertes P. M., Meziani F. High risk of thrombosis in patients with severe SARS-CoV-2 infection: a multicenter prospective cohort study // Inten. Care Med. 2020; 46 (6): 1089–1098. Doi: 10.1007/s00134-020-06062-x.

Wadowski P. P., Jilma B., Kopp C. W., Ertl S., Gremmel T., Koppensteiner R. Glycocalyx as Possible Limiting Factor in COVID-19 // Front. Immunol. 2021; (12): 607306. Doi: 10.3389/fimmu.2021.607306.

Fodor A., Tiperciuc B., Login C., Orasan O., Lazar A. L., Buchman C., Hanghicel P., Sitar-Taut A., Suharoschi R., Vulturar R., Cozma A. Endothelial Dysfunction, Inflammation, and Oxidative Stress in COVID-19-Mechanisms and Therapeutic Targets // Oxid. Med. Cell Longev. 2021; (2021): 8671713. Doi: 10.1155/2021/8671713.

De Lorenzo A., Estato V., Castro-Faria-Neto H. C., Tibirica E. Obesity-related inflammation and enljthelial dysfunction in COVID-19: impact on disease severity // J. Inflammation Research. 2021; (14): 2267–2272. Doi: 10.2147/JIR.S282710.

Coutinho T., Turner S. T., Kullo I. J. Adverse effects of long-term weight gain on microvascular endothelial function // Obes. Res. Clin. Pract. 2018; 12 (5): 452–458. Doi: 10.1016/j.orcp.2018.06.008.

Liu K., Fang Y.-Y., Deng Y., Liu W., Wang M.-F., Ma J.-P., Xiao W., Wang Y.-N., Zhong M.-H., Li C.-H., Li G.-C., Liu H.-G. Clinical characteristics of novel coronavirus cases in tertiary hospitals in Hubei Province // Chin. Med. J. 2020; 133 (9): 1025–1031. Doi: 10.1097/CM9.0000000000000744.

Huang C., Wang Y., Li X., Ren L., Zhao J., Hu Y., Zhang L., Fan G., Xu J., Gu X., Cheng Z., Yu T., Xia J., Wei Y., Wu W., Xie X., Yin W., Li H., Liu M., Xiao Y., Gao H., Guo L., Xie J., Wang G., Jiang R., Gao Z., Jin Q., Wang J., Cao B. Clinical features of patients infected with 2019 novel coronavirus in Wuhan, China // Lancet. 2020; 395 (10223): 497–506. Doi: 10.1016/S0140-6736(20)30183-5.

Wang W., He J., Lie Puyi, Huang Liyan, Wu S., Lin Eon gping, Liu Xiaoqing. The definition and risks of cytokine release syndrome-like in 11 COVID-19-Infected pneumonia critically ill patients: disease characteristics and retrospective analysis // Intensive Care Crit. Care Med. 2020. Doi: 10.1101/2020.02.26.20026989.

Chen C., Zhang X. R., Ju Z. Y., He W. F. Advances in the research of cytokine storm mechanism induced by Corona Virus Disease 2019 and the corresponding immunotherapies // Zhonghua Shao Shang Za Zhi. 2020; (36): E005. Doi: 10.3760/cma.j.cn501120-20200224-00088.

Karki R., Sharma B. R., Tuladhar S., Williams E. P., Zalduondo L., Samir P., Zheng M., Sundaram B., Banoth B., Malireddi R. K. S., Schreiner P., Neale G., Vogel P., Webby R., Jonsson C. B., Kanneganti T. D. Synergism of TNF-α and IFN-γ Triggers Inflammatory Cell Death, Tissue Damage, and Mortality in SARS-CoV-2 Infection and Cytokine Shock Syndromes // Cell. 2021; 184 (1): 149–168.e17. Doi: 10.1016/j.cell.2020.11.025.

O’Sullivan J. M., Gonagle D. M., Ward S. E., Preston R. J. S., O’Donnell J. S. Endothelial cells orchestrate COVID-19 coagulopathy // The Lancet Haematology. 2020; 7 (8): e553–e555. Doi: 10.1016/S2352-3026(20)30215-5.

Smadja D. M., Guerin C. L., Chocron R., Yatim N., Boussier J., Gendron N., Khider L., Hadjadj J., Goudot G., Debuc B., Juvin P., Hauw-Berlemont C., Augy J. L., Peron N., Messas E., Planquette B., Sanchez O., Charbit B., Gaussem P., Duffy D., Terrier B., Mirault T., Diehl J. L. Angiopoietin-2 as a marker of endothelial activation is a good predictor factor for intensive care unit admission of COVID-19 patients // Angiogenesis. 2020; 23 (4): 611–620. Doi: 10.1007/s10456-020-09730-0. Epub 2020 May 27.PMID: 32458111

Lippi G., Plebani M. Procalcitonin in patients with severe coronavirus disease 2019 (COVID-19): a meta-analysis // Clin. Chim. Acta. 2020; (505): 190–191. Doi: 10.1016/j.cca.2020.03.004.

Hu R., Han C., Pei S., Yin M., Chen X. Procalcitonin levels in COVID-19 patients // Int. J. Antimicrob. Agents. 2020; 56 (2): 106051. Doi: 10.1016/j.ijantimicag.2020.106051.

Chioh F. W., Fong S. W., Young B. E., Wu K. X., Siau A., Krishnan S., Chan Y. H., Carissimo G., Teo L. L., Gao F., Tan R. S., Zhong L., Koh A. S., Tan S. Y., Tambyah P. A., Renia L., Ng L. F., Lye D. C., Cheung C. Convalescent COVID-19 patients are susceptible to endothelial dysfunction due to persistent immune activation // Elife. 2021; (10). Doi: 10.7554/eLife.64909.

Willems L. H., Nagy M., Ten Cate H., Spronk H. M. H., Groh L. A., Leentjens J., Janssen N. A. F., Netea M. G., Thijssen D. H. J., Hannink G., van Petersen A. S., Warlé M. C. Sustained inflammation, coagulation activation and elevated endothelin-1 levels without macrovascular dysfunction at 3 months after COVID-19 // Thromb. Res. 2022; (209): 106–114. Doi: 10.1016/j.thromres.2021.11.027.

Liu T., Zhang L., Joo D., Sun S. C. NF-kappaB signaling in inflammation // Signal. Transduct. Target Ther. 2017; (2): 17023.

Айтбаев К. А. Эпигенетические механизмы кардиопротекции: в фокусе – активация сиртуинов / К. А. Айтбаев [и др.] // Архивъ внутренней медицины. – 2021. – Т. 11, № 6 (62). – С. 424–432. Doi: 10.20514/2226-6704-2021-11-6-424-432.

Aitbaev K. A., Murkamilov I. T., Murkamilova Zh. A., Kudaibergenova I. O., Yusupov F. A. Epigenetic Mechanisms of Cardioprotection: Focus is on Activation of Sirtuins // The Russian Archives of Internal Medicine. 2021; 11 (6 (62)): 424–432. (In Russ.)

Napoli C., Balestrieri M. L., Sica V., Lerman L. O., Crimi E., De Rosa G., Schiano C., Servillo L., D’Armiento F. P. Beneficial effects of low doses of red wine consumption on perturbed shear stress-induced atherogenesis // Heart Vessels. 2008; 23 (2): 124–133. Doi: 10.1007/s00380-007-1015-8.

Annecke T., Chappell D., Chen C., Jacob M., Welsch U., Sommerhoff C. P., Rehm M., Conzen P. F., Becker B. F. Sevoflurane preserves the endothelial glycocalyx against ischaemia-reperfusion injury // Br. J. Anaesth. 2010; 104 (4): 414–421. Doi:10.1093/bja/aeq019.

Kozar R. A., Peng Z., Zhang R., Holcomb J. B., Pati S., Park P., Ko T. C., Paredes A. Plasma restoration of endothelial glycocalyx in a rodent model of hemorrhagic shock // Anesth. Analg. 2011; 112 (6): 1289–1295. Doi: 10.1213/ANE.0b013e318210385c.

100

Brettner F., Chappell D., Nebelsiek T., Hauer D., Schelling G., Becker B. F., Rehm M., Weis F. Preinterventional hydrocortisone sustains the endothelial glycocalyx in cardiac surgery // Clin. Hemorheol. Microcirc. 2019; 71 (1): 59–70. Doi:10.3233/CH-180384.

101

Uchimido R., Schmidt E. P., Shapiro N. I. The glycocalyx: a novel diagnostic and therapeutic target in sepsis // Crit. Care. 2019; 23 (1): 16. Doi:10.1186/s13054-018-2292-6.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.