microcirculationРегионарное кровообращение и микроциркуляцияRegional blood circulation and microcirculation1682-66552712-9756Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University10.24884/1682-6655-2022-21-4-33-41microcirculation-1126Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ (КЛИНИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯ)ORIGINAL ARTICLES (CLINICAL INVESTIGATIONS)Влияние гендерных различий на параметры микрогемодинамики кожи, оцененные в ходе тепловой и окклюзионной пробThe influence of gender differences of skin microhemodynamics parameters assessed in heating and occlusion testsГлазковА. А.GlazkovA. A.

Глазков Алексей Андреевич – канд. мед. наук, старший научный сотрудник лаборатории медико-физических исследований

129110, Москва, ул. Щепкина, д. 61/2, корпус 1

Glazkov Alexey A. – M. D., Phd, Senior Researcher of the Laboratory of Medical and Physics Research

61/2, Shchepkina str., Moscow, 129110

staaglz@gmail.comГлазковаП. А.GlazkovaP. A.

Глазкова Полина Александровна – канд. мед. наук, старший научный сотрудник лаборатории медико-физических исследований

129110, Москва, ул. Щепкина, д. 61/2, корпус 1

Glazkova Polina A. – M. D., Phd, Senior Researcher of the Laboratory of Medical and Physics Research

61/2, Shchepkina str., Moscow, 129110

polinikul@mail.ruКуликовД. А.KulikovD. A.

Куликов Дмитрий Александрович – д-р мед. наук, доцент, проректор, декан медицинского факультета, Московский государственный областной университет; старший научный сотрудник отдела изучения образа жизни и охраны здоровья населения, Национальный НИИ общественного здоровья им. Н. А . Семашко

141014, Московская обл., г. Мытищи, ул. Веры Волошиной, д. 24105064, Москва, ул. Воронцово поле, д. 12, строение 1

Kulikov Dmitry A. – M. D., Phd, Associate Professor, Vice-Rector, Dean of the Medical Faculty of the Moscow Region State University; Senior Researcher of the Department of lifestyle studies and public health protection, N. A. Semashko National Research Institute of Public Health

24, Very Voloschinoy str., Mytishchi, 14101412, Voroncovo pole str., Moscow, 105064

zdolsk2@gmail.comРогаткинД. А.RogatkinD. A.

Рогаткин Дмитрий Алексеевич – д-р техн. наук, зав. лабораторией медико-физических исследований

129110, Москва, ул. Щепкина, д. 61/2, корпус 1

Rogatkin Dmitry A. – Phd, Head of the Laboratory of Medical and Physics Research

61/2, Shchepkina str., Moscow, 129110

rogatkin@medphyslab.comГосударственное бюджетное учреждение здравоохранения Московской области «Московский областной научно-исследовательский клинический институт имени М. Ф. Владимирского»РоссияMoscow Regional Research and Clinical Institute («MONIKI»)Russian FederationГосударственное образовательное учреждение высшего образования «Московский государственный областной университет»; Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Национальный научно-исследовательский институт общественного здоровья имени Н. А. Семашко»РоссияMoscow Region State University; N. A. Semashko National Research Institute of Public HealthRussian Federation2022271220222143341Copyright © Глазков А.А., Глазкова П.А., Куликов Д.А., Рогаткин Д.А., 20222022Глазков А.А., Глазкова П.А., Куликов Д.А., Рогаткин Д.А.Glazkov A.A., Glazkova P.A., Kulikov D.A., Rogatkin D.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.microcirc.ru/jour/article/view/1126   Введение

   Введение. Результаты исследований, посвященных влиянию биологического пола на параметры микрогемодинамики, неоднозначны. Сегодня нет работ, оценивающих половые особенности микрогемодинамики при помощи нового метода некогерентной оптической флуктуационной флоуметрии (НОФФ).

   Цель – исследовать половые различия кожной микрогемодинамики, оцененные методом НОФФ, у здоровых добровольцев.

   Материалы и методы

   Материалы и методы. В исследование были включены 27 здоровых добровольцев: 10 мужчин и 17 женщин. Группы были сопоставимы по полу, возрасту и основным клиническим параметрам. Исследование перфузии проводили с помощью метода НОФФ. Измерение проводили в ходе окклюзионной пробы на руке и тепловой пробы на тыле стопы и большом пальце ноги. Реактивность микроцикуляции рассчитывали как относительное увеличение перфузии в ответ на вазодилатационный стимул.   Результаты. У женщин медиана уровня базовой перфузии была значимо ниже, чем у мужчин, на руке и тыле стопы (рука: 10 [6; 13] ПЕ vs. 15 [10; 19] ПЕ, p = 0,035; нога: 0,78 [0,68; 0,97] ПЕ vs. 1,13 [0,99; 1,29] ПЕ, p = 0,003). Реактивность микроциркуляции в ответ на тепловой и окклюзионный стимулы у женщин была значимо выше, чем у мужчин(p < 0,05). Так, на 3-й минуте нагрева у женщин перфузия выросла в 5,39 [4,32; 6,64] раза, у мужчин в 3,47 [3,13; 4,65] раза (p = 0,018); после снятия окклюзии перфузия у женщин выросла в 1,93 [1,37; 3,02] раза, а у мужчин в 1,14 [1,01; 1,74] раза (p = 0,011).

   Заключение

   Заключение. Показана более высокая реактивность микрогемодинамики у здоровых женщин, чем у мужчин. Детерминированные полом особенности эндотелиальной функции могут лежать в основе более низкого сердечно-сосудистого риска у женщин по сравнению с мужчинами.

   Introduction

   Introduction. The results of studies devoted to the influence of biological sex on microhemodynamic parameters are ambiguous. Today no studies of sex-specific microhemodynamics evaluated by the new incoherent optical fluctuation flowmetry method (IOFF) have been reported.

   Objective – to investigate the sex-specific differences of microhemodynamics assessed by the IOFF method in healthy volunteers.

   Materials and Methods

   Materials and Methods. 27 healthy volunteers (10 men and 17 women) were included in the study. The groups were comparable by sex, age, and main clinical parameters. Perfusion was measured by the IOFF method. Parameters were evaluated while performing an occlusion test on the hand and a local heating test on the dorsum of the foot and the toe. Microcirculation reactivity was calculated as a relative increase of perfusion response to the vasodilation stimulus.

   Results

   Results. Women had significantly lower median baseline perfusion than men on the hand and on the dorsum of the foot (hand: 10 [6; 13] PU vs. 15 [10; 19] PU, p = 0.035; foot: 0.78 [0.68; 0.97] PU vs. 1.13 [0.99; 1.29] PU, p = 0.003). Women were demonstrated to have significantly higher reactivity response to thermal and occlusive stimuli than men (p < 0.05). Thus, at the third minute of heating, women had perfusion increased 5.39 [4.32; 6.64] times and men had 3.47 [3.13; 4.65] times (p = 0.018); after the release of the occlusion women had perfusion increased 1.93 [1.37; 3.02] times and men had 1.14 [1.01; 1.74] times (p = 0.011).

   Conclusion

   Conclusion. Healthy women had been shown to have higher reactivity of microhemodynamics than men. A lower cardiovascular risk women have compared to men could be caused by sex-specific features of endothelium function.

микроциркуляциябиологический поллазерная допплеровская флоуметриякожанекогерентная оптическая флуктуационная флоуметрияmicrocirculationsexLaser-Doppler Flowmetryskinincoherent optical fluctuation flowmetryИсследование выполнено при финансовой поддержке гранта Президента Российской Федерации для государственной поддержки молодых российских ученых – кандидатов наук «Разработка методики выявления нарушений кожной микроциркуляции, ассациированных с диабетической микроангиопатией» (МК-4421.2022.3, соглашение № 075-15-2022- 669). Эта работа была поддержана грантом Президента Российской Федерации «Разработка методов выявления нарушений микроциркуляции кожи, связанных с диабетическими микроангиопатиями» (МК-4421.2022.3; Соглашение № 075-15-2022-669)The study was carried out with the financial support of the grant of the President of the Russian Federation for state support of young Russian scientists – candidates of sciences "Development of methods for detecting disorders of skin microcirculation associated with diabetic microangiopathy" (MK-4421.2022.3, Agreement No. 075-15-2022- 669). This work was supported by a grant of the President Of the Russian Federation "Development of methods for detecting skin microcirculation disorders associated with diabetic microangiopathies" (MK-4421.2022.3; Agreement No. 075-15-2022-669)ReferencesCankar K., Finderle Ž. Gender differences in cutaneous vascular and autonomic nervous response to local cooling // Clin Auton Res. 2003; 13 (3): 214–220. Doi: 10.1007/s10286-003-0095-5.Cankar K., Finderle Ž. Gender differences in cutaneous vascular and autonomic nervous response to local cooling // Clin Auton Res. 2003; 13 (3): 214–220. Doi: 10.1007/s10286-003-0095-5.Stupin A., Stupin M., Baric L., Matic A., Kolar L. Drenjancevic I. Sex-related differences in forearm skin microvascular reactivity of young healthy subjects // Clin Hemorheol Microcirc. 2019; 72 (4): 339–351. Doi: 10.3233/CH-180483.Stupin A., Stupin M., Baric L., Matic A., Kolar L. Drenjancevic I. Sex-related differences in forearm skin microvascular reactivity of young healthy subjects // Clin Hemorheol Microcirc. 2019; 72 (4): 339–351. Doi: 10.3233/CH-180483.Brar V., Gill S., Cardillo C., Tesauro M., Panza J. A., Campia U. Sex-specific effects of cardiovascular risk factors on endothelium-dependent dilation and endothelin activity in middle-aged women and men // PLoS One. 2015; 10 (3): e0121810. Doi: 10.1371/journal.pone.0121810.Brar V., Gill S., Cardillo C., Tesauro M., Panza J. A., Campia U. Sex-specific effects of cardiovascular risk factors on endothelium-dependent dilation and endothelin activity in middle-aged women and men // PLoS One. 2015; 10 (3): e0121810. Doi: 10.1371/journal.pone.0121810.Sörensen B. M., Houben A. J. H. M., Berendschot T. T. J. M., Schouten J. S. A. G., Kroon A. A., Van Der Kallen C. J. H., Henry R. M. A., Koster A., Dagnelie P. C., Schaper N. C., Schram M. T., Stehouwer C. D. A. Cardiovascular risk factors as determinants of retinal and skin microvascular function: The Maastricht Study // PLoS One. 2017; 12 (10): e0187324. Doi: 10.1371/journal.pone.0187324.Sörensen B. M., Houben A. J. H. M., Berendschot T. T. J. M., Schouten J. S. A. G., Kroon A. A., Van Der Kallen C. J. H., Henry R. M. A., Koster A., Dagnelie P. C., Schaper N. C., Schram M. T., Stehouwer C. D. A. Cardiovascular risk factors as determinants of retinal and skin microvascular function: The Maastricht Study // PLoS One. 2017; 12 (10): e0187324. Doi: 10.1371/journal.pone.0187324.Jonasson H., Bergstrand S., Fredriksson I., Larsson M., Östgren C. J., Strömberg T. Normative data and the influence of age and sex on microcirculatory function in a middle-aged cohort: Results from the SCAPIS study // Am J Physiol – Hear Circ Physiol. 2020; 318 (4): H908–15. Doi:10.1152/ajpheart.00668.2019.Jonasson H., Bergstrand S., Fredriksson I., Larsson M., Östgren C. J., Strömberg T. Normative data and the influence of age and sex on microcirculatory function in a middle-aged cohort: Results from the SCAPIS study // Am J Physiol – Hear Circ Physiol. 2020; 318 (4): H908–15. Doi:10.1152/ajpheart.00668.2019.Schlager O., Giurgea A., Hammer A., Charwat-Resl S., Margeta C., Mueller M. et al. Impact of age and gender on microvascular function // Eur J Clin Invest. 2014; 44 (8): 766–774. Doi: 10.1111/eci.12293Schlager O., Giurgea A., Hammer A., Charwat-Resl S., Margeta C., Mueller M. et al. Impact of age and gender on microvascular function // Eur J Clin Invest. 2014; 44 (8): 766–774. Doi: 10.1111/eci.12293Омельяненко К. В. Гендерные особенности микроциркуляторного русла кожи у здоровых лиц трудоспособного возраста / К. В. Омельяненко [и др.] // Кардиоваскулярная терапия и профилактика. – 2021. – Т. 20, № 8. – С. 48–55. Doi:10.15829/1728-8800-2021-3111.Omelyanenko K. V., Gorshkov A. Yu., Fedorovich A. A., Korolev A. I., Dadaeva V. A., Akasheva D. U., Drapkina O. M. Sex features of cutaneous microvasculature in healthy working-age people // Cardiovascular Therapy and Prevention. 2021; 20 (8): 48–55. (In Russ.)Lapitan D., Rogatkin D. Optical incoherent technique for noninvasive assessment of blood flow in tissues: Theoretical model and experimental study // J Biophotonics. 2021; 14 (5): e202000459. Doi: 10.1002/jbio.202000459.Lapitan D., Rogatkin D. Optical incoherent technique for noninvasive assessment of blood flow in tissues: Theoretical model and experimental study // J Biophotonics. 2021; 14 (5): e202000459. Doi: 10.1002/jbio.202000459.Tee G. B. Y., Rasool A. H. G., Halim A. S., Rahman A. R. A. Dependence of human forearm skin postocclusive reactive hyperemia on occlusion time // Journal of pharmacological and toxicological methods. 2004; 50 (1): 73–78. Doi:10.1016/j.vascn.2004.02.002.Tee G. B. Y., Rasool A. H. G., Halim A. S., Rahman A. R. A. Dependence of human forearm skin postocclusive reactive hyperemia on occlusion time // Journal of pharmacological and toxicological methods. 2004; 50 (1): 73–78. Doi:10.1016/j.vascn.2004.02.002.Roustit M., Сracowski J. Non-invasive assessment of skin microvascular function in humans: an insight into methods // Microcirculation. 2012; 19 (1): 47–64. Doi: 10.1111/j.1549-8719.2011.00129.x.Roustit M., Сracowski J. Non-invasive assessment of skin microvascular function in humans: an insight into methods // Microcirculation. 2012; 19 (1): 47–64. Doi: 10.1111/j.1549-8719.2011.00129.x.Cracowski J. L., Roustit M. Human skin microcirculation // Compr. Physiol. 2020; 10 (3): 1105–1154. Doi:10.1002/cphy.c190008.Cracowski J. L., Roustit M. Human skin microcirculation // Compr. Physiol. 2020; 10 (3): 1105–1154. Doi:10.1002/cphy.c190008.Vuilleumier P., Decosterd D., Maillard M., Burnier M., Hayoz D. Postischemic forearm skin reactive hyperemia is related to cardovascular risk factors in a healthy female population // Journal of hypertension. 2002; 20 (9): 1753–1757. Doi:10.1097/00004872-200209000-00018.Vuilleumier P., Decosterd D., Maillard M., Burnier M., Hayoz D. Postischemic forearm skin reactive hyperemia is related to cardovascular risk factors in a healthy female population // Journal of hypertension. 2002; 20 (9): 1753–1757. Doi:10.1097/00004872-200209000-00018.Yvonne-Tee G. B., Rasool A. H. G., Halim A. S., Wong A. R., Rahman A. R. A. Method optimization on the use of postocclusive hyperemia model to assess microvascular function // Clinical hemorheology and microcirculation. 2008; 38 (2): 119–133.Yvonne-Tee G. B., Rasool A. H. G., Halim A. S., Wong A. R., Rahman A. R. A. Method optimization on the use of postocclusive hyperemia model to assess microvascular function // Clinical hemorheology and microcirculation. 2008; 38 (2): 119–133.Gul K. M., Ahmadi N., Wang Z., Jamieson C., Nasir K., Metcalfe R., Hecht H. S., Hartley С. J., Naghavi M. Digital thermal monitoring of vascular function: a novel tool to improve cardiovascular risk assessment // Vascular Medicine. 2009; 14 (2): 143–148. Doi: 10.1177/1358863X08098850.Gul K. M., Ahmadi N., Wang Z., Jamieson C., Nasir K., Metcalfe R., Hecht H. S., Hartley С. J., Naghavi M. Digital thermal monitoring of vascular function: a novel tool to improve cardiovascular risk assessment // Vascular Medicine. 2009; 14 (2): 143–148. Doi: 10.1177/1358863X08098850.Fuchs D., Dupon P. P., Schaap L. A., Draijer R. The association between diabetes and dermal microvascular dysunction non-invasively assessed by laser Doppler with local thermal hyperemia: A systematic review with meta-analysis // Cardiovascular Diabetology. 2017; 16: 1–12. Doi:10.1186/s12933-016-0487-1.Fuchs D., Dupon P. P., Schaap L. A., Draijer R. The association between diabetes and dermal microvascular dysunction non-invasively assessed by laser Doppler with local thermal hyperemia: A systematic review with meta-analysis // Cardiovascular Diabetology. 2017; 16: 1–12. Doi:10.1186/s12933-016-0487-1.Glazkova P. A., Kulikov D. A., Glazkov A. A., Terpigorev S. A., Rogatkin D. A., Shekhyan G. G., Krasulina K. A., Kulikov A. V., Makmatov-Rys M. B., Paleev F. N. Reactivity of skin microcirculation as a biomarker of cardiovascular events. Pilot study // Clinical Hemorheology and Microcirculation. 2021; 78 (3): 247–257. Doi: 10.3233/CH-201016.Glazkova P. A., Kulikov D. A., Glazkov A. A., Terpigorev S. A., Rogatkin D. A., Shekhyan G. G., Krasulina K. A., Kulikov A. V., Makmatov-Rys M. B., Paleev F. N. Reactivity of skin microcirculation as a biomarker of cardiovascular events. Pilot study // Clinical Hemorheology and Microcirculation. 2021; 78 (3): 247–257. Doi: 10.3233/CH-201016.Гендерные особенности микроциркуляции у здоровых лиц и пациентов с начальной стадией артериальной гипертензии / В. И. Подзолков [и др.] // Рациональная фармакотерапия в кардиологии. – 2012. – T. 8, № 6. – С. 746–751. Doi: 10.20996/1819-6446-2012-8-6-746-451.Podzolkov V. I., Vasil’eva L. V., Matveev V. V., Kolesnichenko N. A. Sex characteristics of the microcirculation in healthy subjects and in patients with the first degree arterial hypertension // Rational Pharmacotherapy in Cardiology. 2012; 8 (6): 746–751. (In Russ.)Рогаткин Д. А. Увеличивается ли тонус сосудов системы микроциркуляции при артериальной гипертонии? / Д. А. Рогаткин [и др.[ // Альм. клин. мед. – 2019. – Т. 47, № 7. – C. 662–668. Doi: 10.18786/2072-0505-2019-47-073.Rogatkin D. A., Glazkova P. A., Kulikov D. A., Glazkov A. A., Terpigorev S. A., Shekhyan G. G., Kozlova K. A., Makmatov-Rys M. B. Is the microvasculature tone increasing with arterial hypertension? // Almanac of Clinical Medicine. 2019; 47 (7): 662–668. (In Russ.)Артериальная гипертензия у взрослых : клин. рекомендации – 2020 // Рос. кардиолог. журн. – 2020. – T. 25, № 3. – С. 3786. Doi: 10.15829/1560-4071-2020-3-3786.Arterial hypertension in adults. Clinical guidelines 2020 // Russian Journal of Cardiology. 2020; 25 (3): 3786. (In Russ.)Iorga A., Cunningham C. M., Moazeni S., Ruffenach G., Umar S., Eghbali M. The protective role of estrogen and estrogen receptors in cardiovascular disease and the controversial use of estrogen therapy // Biology of sex differences. 2017; 8 (1): 1–16. Doi:10.1186/s13293-017-0152-8.Iorga A., Cunningham C. M., Moazeni S., Ruffenach G., Umar S., Eghbali M. The protective role of estrogen and estrogen receptors in cardiovascular disease and the controversial use of estrogen therapy // Biology of sex differences. 2017; 8 (1): 1–16. Doi:10.1186/s13293-017-0152-8.Witkowski S., Serviente C. Endothelial dysfunction and menopause: is exercise an effective countermeasure? // Climacteric. 2018; 21 (3): 267–275. Doi: 10.1080/13697137.2018.1441822.Witkowski S., Serviente C. Endothelial dysfunction and menopause: is exercise an effective countermeasure? // Climacteric. 2018; 21 (3): 267–275. Doi: 10.1080/13697137.2018.1441822.Tikhonova I. V., Tankanag A. V., Chemeris N. K. Age-related changes of skin blood flow during postocclusive reactive hyperemia in human // Ski Res Technol. 2013; 19 (1): e174–e181. Doi: 10.1111/j.1600-0846.2012.00624.xTikhonova I. V., Tankanag A. V., Chemeris N. K. Age-related changes of skin blood flow during postocclusive reactive hyperemia in human // Ski Res Technol. 2013; 19 (1): e174–e181. Doi: 10.1111/j.1600-0846.2012.00624.xKharin A. V., Averyanova I. V., Vdovenko S. I. Assessing morphofunctional state of microcirculation channel in smoking young males // Heal Risk Anal. 2019; 2019 (3): 112–117. Doi: 10.21668/health.risk/2019.3.13.eng.Kharin A. V., Averyanova I. V., Vdovenko S. I. Assessing morphofunctional state of microcirculation channel in smoking young males // Heal Risk Anal. 2019; 2019 (3): 112–117. Doi: 10.21668/health.risk/2019.3.13.eng.Jekell A., Kalani M., Kahan T. Skin microvascular reactivity and subendocardial viability ratio in relation to dyslipidemia and signs of insulin resistance in non-diabetic hyper tensive patients // Microcirculation. 2022; 29 (2): e12747. Doi: 10.1111/micc.12747.Jekell A., Kalani M., Kahan T. Skin microvascular reactivity and subendocardial viability ratio in relation to dyslipidemia and signs of insulin resistance in non-diabetic hyper tensive patients // Microcirculation. 2022; 29 (2): e12747. Doi: 10.1111/micc.12747.Системный эндотелиит при новой коронавирусной инфекции COVID-19: гендерные и перинатальные риски / И. З. Чхаидзе [и др.] // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2022. – Т. 20, № 4. – С. 4–13. Doi: 10.24884/1682-6655-2021-20-4-4-13.Chkhaidze I. Z., Lioznov D. A., Petrishchev N. N., Niauri D. A. Systemic endotheliitis in terms of novel coronavirus infection COVID-19: gender-related and perinatal risks // Regional hemodynamics and microcirculation. 2021; 20 (4): 4–13. (In Russ.)Turner C. G., Stanhewicz A. E., Wong B. J. Female Sex Hormone Effects on the Vasculature: Considering the Validity of Restricting Study Inclusion to Low-Hormone Phases // Front Physiol. 2020; (11): 596507. Doi: 10.3389/fphys.2020.596507.Turner C. G., Stanhewicz A. E., Wong B. J. Female Sex Hormone Effects on the Vasculature: Considering the Validity of Restricting Study Inclusion to Low-Hormone Phases // Front Physiol. 2020; (11): 596507. Doi: 10.3389/fphys.2020.596507.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.