microcirculationРегионарное кровообращение и микроциркуляцияRegional blood circulation and microcirculation1682-66552712-9756Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University10.24884/1682-6655-2024-23-3-70-80microcirculation-1348Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ (ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ)ORIGINAL ARTICLES (EXPERIMENTAL INVESTIGATIONS)Системные нарушения вазомоторной активности кровеносных сосудов, вызванные вирусом гриппа A(H1N1)pdm09, на фоне преморбидной хронической кардиомиопатииSystemic alteration of vasomotor activity of blood vessels in Wistar rats with premorbid chronic cardiomyopathy infected with influenza A(H1N1)pdm09https://orcid.org/0000-0001-6870-3157МарченкоВ. А.MarchenkoV. A.

Марченко Владимир Александрович – канд. мед. наук, научный сотрудник отдела биотехнологии; доцент кафедры медицинской микробиологии,

197022 Санкт-Петербург, ул. Профессора Попова, д. 15/17;

195067, Санкт-Петербург, Пискаревский пр., д. 47. 

Marchenko Vladimir A. – Candidate (Ph.D.) of Medical Sciences, Researcher, Biotechnology Department; assistant Professor, Medical Microbiology Department,

15/17, Professora Popova str., Saint Petersburg, 197022;

47, Piskarevskii str., Saint Petersburg, 195067.

vmarcenco@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-1971-3444ЗелинскаяИ. А.ZelinskayaI. A.

Зелинская Ирина Александровна – научный сотрудник научно-исследовательской лаборатории биопротезирования и кардиопротекции Центра экспериментального биомоделирования,

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2.

Zelinskaya Irina A. – Laboratory of Bioprosthetics and Cardiac Protection, Center of Experimental Biomodeling, Institute of Experimental Medicine,

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341.

irina.selinskaja@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-0365-3301ПодъячеваЕ. Ю.PodyachevaE. Yu.

Подъячева Екатерина Юрьевна – младший научный сотрудник научно-исследовательской лаборатории биопротезирования и кардиопротекции Центра экспериментального биомоделирования,

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2.

Podyacheva Ekaterina Yu. – Junior Researcher, Laboratory of Bioprosthetics and Cardiac Protection, Center of Experimental Biomodeling, Institute of Experimental Medicine,

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341.

ekaterinapodyachevaspb@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-7109-1187МухаметдиноваД. В.MukhametdinovaD. V.

Мухаметдинова Дарья Владимировна – лаборант-исследователь научно-исследовательской группы экспериментальной патоморфологии Центра экспериментального биомоделирования,

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2.

Mukhametdinova Darya V. – Laboratory Research Assistant, Experimental Pathomorphology Group, Center of Experimental Biomodeling, Institute of Experimental Medicine,

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341.

mukh.dv@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1629-7868ТороповаЯ. Г.ToropovaYa. G.

Торопова Яна Геннадьевна – д-р. биол. наук, заведующая научно-исследовательской лабораторией биопротезирования и кардиопротекции Центра экспериментального биомоделирования,

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2.

Toropova Yana G. – Sc. D. (Biology), Head, Laboratory of Bioprosthetics and Cardiac Protection, Center of Experimental Biomodeling, Institute of Experimental Medicine,

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341.

yana.toropova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5129-9944ГалагудзаМ. М.GalagudzaM. M.

Галагудза Михаил Михайлович – д-р. мед. наук, профессор, член-корр. РАН, директор Института экспериментальной медицины,

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2.

Galagudza Michael M. – MD, Professor; Member of RAS; Director of Institute of Experimental Medicine, Chief Researcher of Laboratory of Microcirculation and Myocardial Metabolism; Head of Department of Pathology,

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341.

 

galagoudza@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3643-7354ЛиозновД. А.LioznovD. A.

Лиознов Дмитрий Анатольевич – д-р. мед. наук, профессор, директор; зав. кафедрой инфекционных болезней,

197022 Санкт-Петербург, ул. Профессора Попова, д. 15/17.

Lioznov Dmitry A. – MD, Professor, Director; Head of Department of Infectious Diseases

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341.

dmitry.lioznov@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0084-1323ЖилинскаяИ. Н.ZhilinskayaI. N.

Жилинская Ирина Николаевна – д-р. биол. наук, ведущий научный сотрудник отдела биотехнологии; профессор кафедры медицинской микробиологии,

197022 Санкт-Петербург, ул. Профессора Попова, д. 15/17;

195067, Санкт-Петербург, Пискаревский пр., д. 47.

Zhilinskaya Irina N. – Sc. D. (Biology), Leading Researcher, Biotechnology Department; Professor, Medical Microbiology Department,

15/17, Professora Popova str., Saint Petersburg, 197022;

47, Piskarevskii str., Saint Petersburg, Russia, 195067.

irina@influenza.spb.ruФГБУ «Научно-исследовательский институт гриппа имени А. А. Смородинцева» Министерства здравоохранения РФ; ФГБОУ «Северо-Западный государственный медицинский университет имени И. И. Мечникова» Министерства здравоохранения РФРоссияSmorodintsev Research Institute of Influenza; North-Western State Medical University named after I. I. MechnikovRussian FederationФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр им. В. А. Алмазова» Министерства здравоохранения РФРоссияAlmazov National Medical Research CentreRussian FederationФГБУ «Научно-исследовательский институт гриппа имени А. А. Смородинцева» Министерства здравоохранения РФ; Первый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет им. акад. И. П. ПавловаРоссияAlmazov National Medical Research Centre; Pavlol UniversityRussian Federation2024101020242337080Copyright © Марченко В.А., Зелинская И.А., Подъячева Е.Ю., Мухаметдинова Д.В., Торопова Я.Г., Галагудза М.М., Лиознов Д.А., Жилинская И.Н., 20242024Марченко В.А., Зелинская И.А., Подъячева Е.Ю., Мухаметдинова Д.В., Торопова Я.Г., Галагудза М.М., Лиознов Д.А., Жилинская И.Н.Marchenko V.A., Zelinskaya I.A., Podyacheva E.Y., Mukhametdinova D.V., Toropova Y.G., Galagudza M.M., Lioznov D.A., Zhilinskaya I.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.microcirc.ru/jour/article/view/1348

Цель – оценить системное влияние вируса гриппа A(H1N1)pdm09 на вазомоторную активность кровеносных сосудов на фоне преморбидной хронической кардиомиопатии. Материалы и методы. Исследование выполнено на 30 половозрелых самцах крыс стока Вистар. Животные были разделены на три группы: 1) хКМП – животные с хронической кардиомиопатией; 2) ГИ – здоровые крысы, инфицированные вирусом гриппа А/Санкт-Петербург/48/16 (H1N1)pdm09; 3) хКМП + ГИ – крысы с преморбидной хронической кардиомиопатией, инфицированные исследуемым вирусом. Хроническую кардиомиопатию моделировали посредством внутрибрюшинного введения доксорубицина. Через 1 и 7 дней животных наркотизировали и проводили некропсию с извлечением брыжейки и выделением артерий 3-го порядка. Вазомоторную активность сосудов брыжейки исследовали при помощи миографии. Результаты. Инфекционная активность вируса гриппа в легких крыс в группе хКМП + ГИ через 1 день после заражения составляла 6,2 lg ЭИД50/мл, тогда как в группе ГИ была ниже – 5,6 lg ЭИД50/мл (p<0,05). Через 7 дней инфекционный титр вируса в легких крыс не выявляли. Чувствительность кровеносных сосудов брыжейки к вазоконстриктору в группе хКМП + ГИ через 1 день была увеличена на 7 % по сравнению с группой хКМП (p<0,05). Также через 7 дней наблюдали тенденцию к снижению интегрального ответа сосудов в группе хКМП + ГИ на вазоконстриктор и вазодилататор по сравнению с группой хКМП. Заключение. Вирус гриппа A(H1N1) pdm09 усиливает системные нарушения вазомоторной активности кровеносных сосудов в условиях хронической кардиомиопатии, что характеризуется снижением интегрального ответа микрососудов брыжейки на вазоконстриктор и вазодилататор через 7 дней после заражения.

Aim. To assess systemic vasomotor activity of blood vessels of Wistar rats with premorbid chronic cardiomyopathy infected with influenza A(H1N1)pdm09 virus. Materials and Methods. The study was performed on 30 mature male Wistar rats. The animals were divided into three groups: 1) chCMP – animals with chronic cardiomyopathy; 2) IAV – healthy animals infected with influenza A/St Petersburg/48/16 (H1N1)pdm09 virus; 3) chCMP + IAV – animals with premorbid cardiomyopathy infected with the studied virus. Chronic cardiomyopathy was modeled by intraperitoneal administration of doxorubicin. At 1 and 7 days post-infection (dpi), rats were anesthetized followed by necropsy with extraction of the mesentery and isolation of the third-order mesenteric arteries. Vasomotor activity of mesenteric blood vessels was assessed by wire myography. Results. The viral infectious titer in pulmonary tissues of rats in the chCMP + AIV group at 1 dpi was 6.2 lg EID50/ml, while it was lower in the AIV group – 5.6 lg EID50/ml (p < 0.05). After 7 dpi, no infectious titer was detected in pulmonary tissues. The sensitivity of mesenteric blood vessels to the vasoconstrictor in the chCMP + IAV group after 1 dpi was increased by 7% compared to the chCMP group (p < 0.05). Also after 7 dpi, a tendency toward attenuation in integral response (based on area under the curve) of mesenteric arteries in the chCMP + AIV group to vasoconstrictor and vasodilator was observed compared with the chCMP group. Conclusion. Influenza A(H1N1)pdm09 virus aggravates systemic alterations in vasomotor activity of blood vessels in rats with chronic cardiomyopathy, which is characterized by a decrease in the integral response of mesenteric microvessels to vasoconstrictor and vasodilator after 7 dpi. 

крысы стока Вистархроническая доксорубицин-индуцированная кардиомиопатиявирус гриппа A(H1N1)pdm09иммуногистохимияпроволочная миографияWistar ratschronic doxorubicin-induced cardiomyopathyinfluenza A(H1N1)pdm09 virusimmunohistochemistrywire myographyРабота выполнена в рамках Государственного задания Министерства Здравоохранения (тема № 223012300007-6 «Роль вирусов гриппа в развитии дисфункции эндотелия кровеносных сосудов»).This research was supported by the state assignment of the Ministry of Health of Russia (registration number: 223012300007-6 «The role of influenza viruses in the development of endothelial dys function of blood vessels»).ReferencesOffice WHOEMR. Global Influenza Strategy 20192030 / Wkly Epidemiol Monit 2019.Office WHOEMR. Global Influenza Strategy 20192030 / Wkly Epidemiol Monit 2019.Filgueiras-Rama D, Vasilijevic J, Jalife J et al. Human influenza A virus causes myocardial and cardiac-specific conduction system infections associated with early inflammation and premature death. Cardiovasc Res. 2021;117(3);876-889. Doi: 10.1093/cvr/cvaa117.Filgueiras-Rama D, Vasilijevic J, Jalife J et al. Human influenza A virus causes myocardial and cardiac-specific conduction system infections associated with early inflammation and premature death. Cardiovasc Res. 2021;117(3);876-889. Doi: 10.1093/cvr/cvaa117.Teijaro JR, Walsh KB, Cahalan S et al. Endothelial cells are central orchestrators of cytokine amplification during influenza virus infection. Cell. 2011;146(6):980-991. Doi: 10.1016/j.cell.2011.08.015.Teijaro JR, Walsh KB, Cahalan S et al. Endothelial cells are central orchestrators of cytokine amplification during influenza virus infection. Cell. 2011;146(6):980-991. Doi: 10.1016/j.cell.2011.08.015.Abe Y, Smith CW, Katkin JP et al. Endothelial alpha 2,6-linked sialic acid inhibits VCAM-1-dependent adhesion under flow conditions. J Immunol. 1999;163(5):2867-2876.Abe Y, Smith CW, Katkin JP et al. Endothelial alpha 2,6-linked sialic acid inhibits VCAM-1-dependent adhesion under flow conditions. J Immunol. 1999;163(5):2867-2876.Zeng H, Goldsmith CS, Maines TR, Belser JA, Gustin KM, Pekosz A et al. Tropism and infectivity of influenza virus, including highly pathogenic avian H5N1 virus, in ferret tracheal differentiated primary epithelial cell cultures. J Virol. 2013;87(5):2597-2607. Doi: 10.1128/JVI.02885-12.Zeng H, Goldsmith CS, Maines TR, Belser JA, Gustin KM, Pekosz A et al. Tropism and infectivity of influenza virus, including highly pathogenic avian H5N1 virus, in ferret tracheal differentiated primary epithelial cell cultures. J Virol. 2013;87(5):2597-2607. Doi: 10.1128/JVI.02885-12.Cioffi DL, Pandey S, Alvarez DF, Cioffi EA. Terminal sialic acids are an important determinant of pulmonary endothelial barrier integrity. Am J Physiol Lung Cell Mol Physiol. 2012;302(10):L1067-L1077. Doi: 10.1152/ajplung.00190.2011.Cioffi DL, Pandey S, Alvarez DF, Cioffi EA. Terminal sialic acids are an important determinant of pulmonary endothelial barrier integrity. Am J Physiol Lung Cell Mol Physiol. 2012;302(10):L1067-L1077. Doi: 10.1152/ajplung.00190.2011.Sumikoshi M, Hashimoto K, Kawasaki Y, Sakuma H, Suzutani T, Suzuki H et al. Human influenza virus infection and apoptosis induction in human vascular endothelial cells. J Med Virol. 2008;80(6):1072-1078. Doi: 10.1002/jmv.21185.Sumikoshi M, Hashimoto K, Kawasaki Y, Sakuma H, Suzutani T, Suzuki H et al. Human influenza virus infection and apoptosis induction in human vascular endothelial cells. J Med Virol. 2008;80(6):1072-1078. Doi: 10.1002/jmv.21185.Азаренок А.А., Ляпина Л.А., Оберган Т.Ю и др. Изменение активности тканевого активатора плазминогена клеток эндотелия под воздействием вируса гриппа А и его поверхностных белков // Тромбоз, гемостаз и реология. – 2014. – Т. 57, № 1. – С. 3–8. [Azarenok AA, Lyapina LA, Obergan TYu, Kharchenko EP, Kozlova NM, Zhilinskaya IN. Change in activity of tissue plasminogen activator caused by influenza A virus and its surface proteins. Tromboz, gemostaz i reologiya. 2014;57(1):3-8. (in Russ.)].Азаренок А.А., Ляпина Л.А., Оберган Т.Ю и др. Изменение активности тканевого активатора плазминогена клеток эндотелия под воздействием вируса гриппа А и его поверхностных белков // Тромбоз, гемостаз и реология. – 2014. – Т. 57, № 1. – С. 3–8. [Azarenok AA, Lyapina LA, Obergan TYu, Kharchenko EP, Kozlova NM, Zhilinskaya IN. Change in activity of tissue plasminogen activator caused by influenza A virus and its surface proteins. Tromboz, gemostaz i reologiya. 2014;57(1):3-8. (in Russ.)].Марченко В.А., Барашкова С.В., Зелинская И.А. и др. Экспрессия эндотелиальных факторов в клетках эндотелия человека при инфекции, вызванной вирусом гриппа А(H1N1)pdm09 (Orthomyxoviridae; Alphainfluenzavirus) // Вопр. вирусол. – 2021. – Т. 66, № 3. – С. 198–210. [Marchenko VA, Barashkova SV, Zelinskaya IA, Toropova YG, Ramsay ES, Zhilinskaya IN. Modulation of endothelial factors activity in human endothelial cells in influenza A(H1N1)pdm09 virus infection. Probl Virol. 2021;66(3):198-210. (in Russ.)]. Doi: 10.36233/0507-4088-48.Марченко В.А., Барашкова С.В., Зелинская И.А. и др. Экспрессия эндотелиальных факторов в клетках эндотелия человека при инфекции, вызванной вирусом гриппа А(H1N1)pdm09 (Orthomyxoviridae; Alphainfluenzavirus) // Вопр. вирусол. – 2021. – Т. 66, № 3. – С. 198–210. [Marchenko VA, Barashkova SV, Zelinskaya IA, Toropova YG, Ramsay ES, Zhilinskaya IN. Modulation of endothelial factors activity in human endothelial cells in influenza A(H1N1)pdm09 virus infection. Probl Virol. 2021;66(3):198-210. (in Russ.)]. Doi: 10.36233/0507-4088-48.Marchenko V, Zelinskaya I, Toropova Y, Shmakova T, Podyacheva E, Lioznov D et al. Influenza A Virus Causes Histopathological Changes and Impairment in Functional Activity of Blood Vessels in Different Vascular Beds. Viruses. 2022;14(2):396. Doi: 10.3390/v14020396.Marchenko V, Zelinskaya I, Toropova Y, Shmakova T, Podyacheva E, Lioznov D et al. Influenza A Virus Causes Histopathological Changes and Impairment in Functional Activity of Blood Vessels in Different Vascular Beds. Viruses. 2022;14(2):396. Doi: 10.3390/v14020396.Марченко В.А., Зелинская И.А., Торопова Я.Г. и др. Длительность системных нарушений вазомоторной функции эндотелия микрососудов, вызванных вирусом гриппа А(H1N1)pdm09 // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2023. – Т. 22, № 4. – С. 74–86. [Marchenko VА, Zelinskaya IA, Toropova YaG, Mukhametdinova DV, Galagudza MM, Lioznov DA et al. Duration of systemic alteration in vasomotor function of microvascular endothelium caused by the influenza A(H1N1)pdm09 virus. Regional blood circulation and microcirculation. 2023;22(4):74-86. (in Russ.)]. Doi: 10.24884/1682-6655-2023-22-4-74-86.Марченко В.А., Зелинская И.А., Торопова Я.Г. и др. Длительность системных нарушений вазомоторной функции эндотелия микрососудов, вызванных вирусом гриппа А(H1N1)pdm09 // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2023. – Т. 22, № 4. – С. 74–86. [Marchenko VА, Zelinskaya IA, Toropova YaG, Mukhametdinova DV, Galagudza MM, Lioznov DA et al. Duration of systemic alteration in vasomotor function of microvascular endothelium caused by the influenza A(H1N1)pdm09 virus. Regional blood circulation and microcirculation. 2023;22(4):74-86. (in Russ.)]. Doi: 10.24884/1682-6655-2023-22-4-74-86.Marchenko V, Mukhametdinova D, Amosova I, Lioznov D, Zhilinskaya I. Influenza A(H1N1)pdm09 Virus Alters Expression of Endothelial Factors in Pulmonary Vascular Endothelium in Rats. Viruses. 2022;14(11):2518. Doi: 10.3390/v14112518.Marchenko V, Mukhametdinova D, Amosova I, Lioznov D, Zhilinskaya I. Influenza A(H1N1)pdm09 Virus Alters Expression of Endothelial Factors in Pulmonary Vascular Endothelium in Rats. Viruses. 2022;14(11):2518. Doi: 10.3390/v14112518.Marchenko V, Zelinskaya I, Toropova Y et al. Influenza A(H1N1)pdm09 Virus Aggravates Pathology of Blood Vessels in Wistar Rats with Premorbid Acute Cardiomyopathy. Viruses. 2023;15(5):1114. Doi: 10.3390/v15051114.Marchenko V, Zelinskaya I, Toropova Y et al. Influenza A(H1N1)pdm09 Virus Aggravates Pathology of Blood Vessels in Wistar Rats with Premorbid Acute Cardiomyopathy. Viruses. 2023;15(5):1114. Doi: 10.3390/v15051114.Allbritton-King JD, García-Cardeña G. Endothelial cell dysfunction in cardiac disease: driver or consequence? Front Cell Dev Biol. 2023;11:1278166. Doi: 10.3389/fcell.2023.1278166.Allbritton-King JD, García-Cardeña G. Endothelial cell dysfunction in cardiac disease: driver or consequence? Front Cell Dev Biol. 2023;11:1278166. Doi: 10.3389/fcell.2023.1278166.Little PJ, Askew CD, Xu S, Kamato D. Endothelial Dysfunction and Cardiovascular Disease: History and Analysis of the Clinical Utility of the Relationship. Biomedicines. 2021; 9(6):699. Doi: 10.3390/biomedicines9060699.Little PJ, Askew CD, Xu S, Kamato D. Endothelial Dysfunction and Cardiovascular Disease: History and Analysis of the Clinical Utility of the Relationship. Biomedicines. 2021; 9(6):699. Doi: 10.3390/biomedicines9060699.Nguyen JL, Yang W, Ito K, Matte TD, Shaman J, Kinney PL. Seasonal Influenza Infections and Cardiovascular Disease Mortality. JAMA Cardiol. 2016;1(3):274-281. Doi: 10.1001/jamacardio.2016.0433.Nguyen JL, Yang W, Ito K, Matte TD, Shaman J, Kinney PL. Seasonal Influenza Infections and Cardiovascular Disease Mortality. JAMA Cardiol. 2016;1(3):274-281. Doi: 10.1001/jamacardio.2016.0433.Карпова Л.С., Волик К.М., Столяров К.А. и др. Влияние эпидемий гриппа на показатели смертности и «дополнительную» смертность от соматических и инфекционных заболеваний среди населения С-Петербурга с 2009 по 2015 годы // Здоровье населения и среда обитания. – 2016. – № 5. – С. 39–44. [Karpova LS, Volik KM, Stolyarov KA, Popovtseva NM, Stolyarova TP. Excess mortality from separate nosological forms of somatic and infectious diseases among children and adults in Saint Petersburg since 2009 to 2015. Public Health and Life Environment. 2016; (5):39-44. (in Russ.)].Карпова Л.С., Волик К.М., Столяров К.А. и др. Влияние эпидемий гриппа на показатели смертности и «дополнительную» смертность от соматических и инфекционных заболеваний среди населения С-Петербурга с 2009 по 2015 годы // Здоровье населения и среда обитания. – 2016. – № 5. – С. 39–44. [Karpova LS, Volik KM, Stolyarov KA, Popovtseva NM, Stolyarova TP. Excess mortality from separate nosological forms of somatic and infectious diseases among children and adults in Saint Petersburg since 2009 to 2015. Public Health and Life Environment. 2016; (5):39-44. (in Russ.)].Iuliano AD, Roguski KM, Chang HH et al. Estimates of global seasonal influenza-associated respiratory mortality: a modelling study. Lancet. 2018;391(10127):1285-1300. Doi: 10.1016/S0140-6736(17)33293-2.Iuliano AD, Roguski KM, Chang HH et al. Estimates of global seasonal influenza-associated respiratory mortality: a modelling study. Lancet. 2018;391(10127):1285-1300. Doi: 10.1016/S0140-6736(17)33293-2.Podyacheva E, Shmakova T, Kushnareva E, Onopchenko A, Martynov M, Andreeva D et al. Modeling Doxorubicin-Induced Cardiomyopathy With Fibrotic Myocardial Damage in Wistar Rats. Cardiol Res. 2022;13(6):339-356. Doi: 10.14740/cr1416.Podyacheva E, Shmakova T, Kushnareva E, Onopchenko A, Martynov M, Andreeva D et al. Modeling Doxorubicin-Induced Cardiomyopathy With Fibrotic Myocardial Damage in Wistar Rats. Cardiol Res. 2022;13(6):339-356. Doi: 10.14740/cr1416.Марченко В.А., Барашкова С.В., Зелинская И.А. и др. Моделирование гриппозной инфекции у половозрелых крыс стока Wistar // Вопр. Вирусол. – 2020. – Т. 65, № 3. – С. 155– 166. [Marchenko VA, Barashkova SV, Zelinskaya IA, Toropova YG, Sorokin EV, Zhilinskaya IN. Modeling influenza virus infection in mature Wistar rats. Probl Virol. 2020;65(3):159166. (in Russ.)]. Doi: 10.36233/0507-4088-48.Марченко В.А., Барашкова С.В., Зелинская И.А. и др. Моделирование гриппозной инфекции у половозрелых крыс стока Wistar // Вопр. Вирусол. – 2020. – Т. 65, № 3. – С. 155– 166. [Marchenko VA, Barashkova SV, Zelinskaya IA, Toropova YG, Sorokin EV, Zhilinskaya IN. Modeling influenza virus infection in mature Wistar rats. Probl Virol. 2020;65(3):159166. (in Russ.)]. Doi: 10.36233/0507-4088-48.Ramakrishnan MA. Determination of 50 % endpoint titer using a simple formula. World J Virol. 2016;5(2):85-86. Doi: 10.5501/wjv.v5.i2.85.Ramakrishnan MA. Determination of 50 % endpoint titer using a simple formula. World J Virol. 2016;5(2):85-86. Doi: 10.5501/wjv.v5.i2.85.Pourageaud F, de Mey JG. Structural properties of rat mesenteric small arteries after 4-wk exposure to elevated or reduced blood flow. Am J Physiol. 1997;273(4):H1699-H1706. Doi: 10.1152/ajpheart.1997.273.4.H169.Pourageaud F, de Mey JG. Structural properties of rat mesenteric small arteries after 4-wk exposure to elevated or reduced blood flow. Am J Physiol. 1997;273(4):H1699-H1706. Doi: 10.1152/ajpheart.1997.273.4.H169.Эсауленко Е.В., Стуколкин К.О., Дунаева Н.В. и др. Редкие симптомы (диарея, менингизм, геморрагический синдром) у больных гриппом различных субтипов // Вестн. НГУ. – 2013. – № 71. – С. 93–97. [Esaulenko EV, Stukolkin KO, Dunaeva NV, Grigor’eva IV, Bondar ES, Pozdniakova MG. Rare symptoms (diarrhea, meningism, hemorrhagic syndrome) in patients with different influenza virus subtypes. Vestnik NSU. 2013;(71):93-97. (in Russ.)].Эсауленко Е.В., Стуколкин К.О., Дунаева Н.В. и др. Редкие симптомы (диарея, менингизм, геморрагический синдром) у больных гриппом различных субтипов // Вестн. НГУ. – 2013. – № 71. – С. 93–97. [Esaulenko EV, Stukolkin KO, Dunaeva NV, Grigor’eva IV, Bondar ES, Pozdniakova MG. Rare symptoms (diarrhea, meningism, hemorrhagic syndrome) in patients with different influenza virus subtypes. Vestnik NSU. 2013;(71):93-97. (in Russ.)].Costantino C, Vitale F. Influenza vaccination in highrisk groups: a revision of existing guidelines and rationale for an evidence-based preventive strategy. J Prev Med Hyg. 2016;57(1):E13-E18.Costantino C, Vitale F. Influenza vaccination in highrisk groups: a revision of existing guidelines and rationale for an evidence-based preventive strategy. J Prev Med Hyg. 2016;57(1):E13-E18.Bauer L, Rijsbergen LC, Leijten L, Benavides FF, Noack D, Lamers MM et al. The pro-inflammatory response to influenza A virus infection is fueled by endothelial cells. Life Sci Alliance. 2023;6(7):e202201837. Doi: 10.26508/lsa.202201837.Bauer L, Rijsbergen LC, Leijten L, Benavides FF, Noack D, Lamers MM et al. The pro-inflammatory response to influenza A virus infection is fueled by endothelial cells. Life Sci Alliance. 2023;6(7):e202201837. Doi: 10.26508/lsa.202201837.Armstrong SM, Wang C, Tigdi J, Si X, Dumpit C, Charles S et al. Influenza infects lung microvascular endothelium leading to microvascular leak: role of apoptosis and claudin-5. PLoS One. 2012;7(10):e47323. Doi: 10.1371/journal.pone.0047323.Armstrong SM, Wang C, Tigdi J, Si X, Dumpit C, Charles S et al. Influenza infects lung microvascular endothelium leading to microvascular leak: role of apoptosis and claudin-5. PLoS One. 2012;7(10):e47323. Doi: 10.1371/journal.pone.0047323.Sumikoshi M, Hashimoto K, Kawasaki Y, Sakuma H, Suzutani T, Suzuki H et al. Human influenza virus infection and apoptosis induction in human vascular endothelial cells. J Med Virol. 2008;80(6):1072-1078. Doi: 10.1002/jmv.21185.Sumikoshi M, Hashimoto K, Kawasaki Y, Sakuma H, Suzutani T, Suzuki H et al. Human influenza virus infection and apoptosis induction in human vascular endothelial cells. J Med Virol. 2008;80(6):1072-1078. Doi: 10.1002/jmv.21185.Short KR, Kuiken T, Van Riel D. Role of Endothelial Cells in the Pathogenesis of Influenza in Humans. J Infect Dis. 2019;220(11):1859-1860. Doi: 10.1093/infdis/jiz349.Short KR, Kuiken T, Van Riel D. Role of Endothelial Cells in the Pathogenesis of Influenza in Humans. J Infect Dis. 2019;220(11):1859-1860. Doi: 10.1093/infdis/jiz349.Hunt BJ, Jurd KM. Endothelial cell activation. A central pathophysiological process. BMJ. 1998;316(7141):13281329. Doi: 10.1136/bmj.316.7141.1328.Hunt BJ, Jurd KM. Endothelial cell activation. A central pathophysiological process. BMJ. 1998;316(7141):13281329. Doi: 10.1136/bmj.316.7141.1328.Pober JS. Activation and injury of endothelial cells by cytokines. Pathol Biol (Paris). 1998;46(3):159-163.Pober JS. Activation and injury of endothelial cells by cytokines. Pathol Biol (Paris). 1998;46(3):159-163.Власов Т.Д., Петрищев Н.Н., Лазовская О.A. Дисфункция эндотелия. Правильно ли мы понимаем этот термин? // Вестн. анестезиол. и реаниматол. – 2020. – Т. 17, № 2. – С. 76–84. [Vlasov TD, Petrischev NN, Lazovskaya OA. Endothelial dysfunction. Do we understand this term properly? Messenger of ANESTHESIOLOGY AND RESUSCITATION. 2020;17(2):76-84. (in Russ.)]. Doi: 10.21292/2078-56582020-17-2-76-84.Власов Т.Д., Петрищев Н.Н., Лазовская О.A. Дисфункция эндотелия. Правильно ли мы понимаем этот термин? // Вестн. анестезиол. и реаниматол. – 2020. – Т. 17, № 2. – С. 76–84. [Vlasov TD, Petrischev NN, Lazovskaya OA. Endothelial dysfunction. Do we understand this term properly? Messenger of ANESTHESIOLOGY AND RESUSCITATION. 2020;17(2):76-84. (in Russ.)]. Doi: 10.21292/2078-56582020-17-2-76-84.Gallo G, Volpe M, Savoia C. Endothelial Dysfunction in Hypertension: Current Concepts and Clinical Implications. Front Med (Lausanne). 2022;8:798958. Doi: 10.3389/fmed.2021.798958.Gallo G, Volpe M, Savoia C. Endothelial Dysfunction in Hypertension: Current Concepts and Clinical Implications. Front Med (Lausanne). 2022;8:798958. Doi: 10.3389/fmed.2021.798958.Giannitsi S, Bougiakli M, Bechlioulis A, Naka K. Endothelial dysfunction and heart failure: A review of the existing bibliography with emphasis on flow mediated dilation. JRSM Cardiovasc Dis. 2019;8:2048004019843047. Doi: 10.1177/2048004019843047.Giannitsi S, Bougiakli M, Bechlioulis A, Naka K. Endothelial dysfunction and heart failure: A review of the existing bibliography with emphasis on flow mediated dilation. JRSM Cardiovasc Dis. 2019;8:2048004019843047. Doi: 10.1177/2048004019843047.Monteran L, Ershaid N, Doron H, Zait Y, Scharff Y, Ben-Yosef S et al. Chemotherapy-induced complement signaling modulates immunosuppression and metastatic relapse in breast cancer. Nat Commun. 2022;13(1):5797. Doi: 10.1038/s41467-022-33598-x.Monteran L, Ershaid N, Doron H, Zait Y, Scharff Y, Ben-Yosef S et al. Chemotherapy-induced complement signaling modulates immunosuppression and metastatic relapse in breast cancer. Nat Commun. 2022;13(1):5797. Doi: 10.1038/s41467-022-33598-x.Pan JA, Zhang H, Lin H, Gao L, Zhang HL, Zhang JF et al. Irisin ameliorates doxorubicin-induced cardiac perivascular fibrosis through inhibiting endothelial-to-mesenchymal transition by regulating ROS accumulation and autophagy disorder in endothelial cells. Redox Biol. 2021;46:102120. Doi: 10.1016/j.redox.2021.102120.Pan JA, Zhang H, Lin H, Gao L, Zhang HL, Zhang JF et al. Irisin ameliorates doxorubicin-induced cardiac perivascular fibrosis through inhibiting endothelial-to-mesenchymal transition by regulating ROS accumulation and autophagy disorder in endothelial cells. Redox Biol. 2021;46:102120. Doi: 10.1016/j.redox.2021.102120.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.