microcirculationРегионарное кровообращение и микроциркуляцияRegional blood circulation and microcirculation1682-66552712-9756Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University10.24884/1682-6655-2026-25-1-67-75microcirculation-1524Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ (ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ)ORIGINAL ARTICLES (EXPERIMENTAL INVESTIGATIONS)Особенности развития коллатеральных путей кровотока в мягких тканях шеи при церебральной гипоперфузии у крысыStage-dependent Patterns of Collateral Blood Flow Development in Cervical Soft Tissues During Cerebral Hypoperfusion in RatsГайворонскийИ. В.GaivoronskyI. V.

Гайворонский Иван Васильевич – д-р мед. наук, профессор, зав. кафедрой нормальной анатомии, военно-медицинская академия имени С. М. Кирова; зав. кафедрой морфологии, Санкт-Петербургский ГУ; зав. кафедрой анатомии человека, национальный медицинский исследовательский центр имени в. А. Алмазова.

194044, Санкт-Петербург, ул. Академика Лебедева, д. 699034, Санкт-Петербург, Университетская наб., д. 7–9197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2

Gaivoronsky Ivan V. – MD, Professor, Head, Department of Normal Anatomy, Kirov Military Medical Academy, Head, Department of Morphology, St. Petersburg State University, Head, Department of Human Anatomy, Almazov National Medical Research Center.

6, Academica Lebedeva str., Saint Petersburg, 194044 7/9, Universitetskaya embankment, Saint Petersburg, 199034 2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341 

i.v.gaivoronsky@mail.ruКриштопВ. В.ChrishtopV. V.

Криштоп Владимир Владимирович – канд. мед. наук, старший научный сотрудник научно-исследовательского центра.

194044, Санкт-Петербург, ул. Академика Лебедева, д. 6

Krishtop Vladimir V. – Candidate (PhD) of Medical Sciences, Senior Researcher, Scientific Research Center.

6, Academica Lebedeva str., Saint Petersburg, 194044

chrishtop@mail.ruНичипорукГ. И.NichiporukG. I.

Ничипорук Геннадий Иванович – канд. мед. наук, доцент, доцент кафедры нормальной анатомии, военно-медицинская академия имени С. М. Кирова; доцент кафедры морфологии.

194044, Санкт-Петербург, ул. Академика Лебедева, д. 6199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., д. 7–9

Nichiporuk Gennady I. – Candidate (PhD) of Medical Sciences, Associate Professor, Department of Normal Anatomy, Kirov Military Medical Academy, Department of Morphology, St. Petersburg State University

6, Academica Lebedeva str., Saint Petersburg, 194044; 7/9, Universitetskaya embankment, Saint Petersburg, 199034

nichiporuki120@mail.ruГайворонскаяМ. Г.GayvoronskayaM. G.

Никонорова Варвара Геннадьевна – внешний соискатель кафедры нормальной анатомии.

199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., д. 7–9 197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2

Gaivoronskaya Maria G. – MD, Professor, Department of Human Anatomy, Almazov National Medical Research Center, Department of Morphology, St. Petersburg State University.

7/9, Universitetskaya embankment, Saint Petersburg, 199034; 2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341

bgnikon@gmail.comНиконороваВ. Г.NikonorovaV. G.

Гайворонская Мария Георгиевна – д-р мед. наук, профессор, профессор кафедры анатомии человека, национальный медицинский исследовательский центр имени в. А. Алмазова; профессор кафедры морфологии, Санкт-Петербургский ГУ.

194044, Санкт-Петербург, ул. Академика Лебедева, д. 6

Nikonorova Varvara G. – External PhD Candidate, Department of Normal Anatomy.

6, Academica Lebedeva str., Saint Petersburg, 194044

solnushko12@mail.ruФедеральное государственное бюджетное военное образовательное учреждение высшего образования «Военно-медицинская академия имени С.М. Кирова» Министерства обороны Российской Федерации; Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Санкт-Петербургский государственный университет»; Федеральное государственное бюджетное учреждение «Национальный медицинский исследовательский центр имени В.А. Алмазова» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияMilitary Medical Academy; Saint-Petersburg State University; Almazov National Medical Research CentreRussian FederationФедеральное государственное бюджетное военное образовательное учреждение высшего образования «Военно-медицинская академия имени С.М. Кирова» Министерства обороны Российской ФедерацииРоссияMilitary Medical AcademyRussian FederationФедеральное государственное бюджетное военное образовательное учреждение высшего образования «Военно-медицинская академия имени С.М. Кирова» Министерства обороны Российской Федерации; Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Санкт-Петербургский государственный университет»РоссияMilitary Medical Academy; Saint-Petersburg State UniversityRussian FederationФедеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Санкт-Петербургский государственный университет»; Федеральное государственное бюджетное учреждение «Национальный медицинский исследовательский центр имени В. А. Алмазова» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияSaint-Petersburg State University; Almazov National Medical Research CentreRussian Federation2026270420262516775Copyright © Гайворонский И.В., Криштоп В.В., Ничипорук Г.И., Гайворонская М.Г., Никонорова В.Г., 20262026Гайворонский И.В., Криштоп В.В., Ничипорук Г.И., Гайворонская М.Г., Никонорова В.Г.Gaivoronsky I.V., Chrishtop V.V., Nichiporuk G.I., Gayvoronskaya M.G., Nikonorova V.G.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.microcirc.ru/jour/article/view/1524Введение

Введение. Двусторонняя перевязка общих сонных артерий у лабораторных крыс стала золотым стандартом при моделировании церебральной гипоперфузии. Данные специальной литературы демонстрируют частичное восстановление кровотока в зоне кровоснабжения общих сонных артерий, что обусловлено развитием коллатеральных путей кровотока.

Цель – оценить интраорганную ангиоархитектонику некоторых органов шеи в норме и при двусторонней перевязке общих сонных артерий у крысы, на основании которой выявить особенности развития коллатеральных путей кровотока при церебральной гипоперфузии.

Материалы и методы

Материалы и методы. Исследование проведено у 15 крыс самцов линии Wistar, четыре из них составили группу интактных животных, девять – с моделью церебральной гипоперфузии, которые выводились из эксперимента спустя 8, 21 и 35 суток; еще две крысы погибли после операции. Сосудистое русло инъецировали черной тушь-желатиновой массой.

Результаты

Результаты. На Ранних сроках (8 суток) отмечается снижение кровенаполнения гемокапилляров всех исследуемых органов шеи, происходит наиболее интенсивный рост сети коллатеральных сосудов в фасциальном футляре сосудисто-нервного пучка шеи и входящих в его состав внутренней яремной вены и блуждающего нерва. Спустя 21 день после операции увеличиваются на 27,7 % диаметры артериальных анастомозов в препаратах собственной фасции, на 40,1 % в мышцах шеи и на 18,5 % в стенке глотки. Кровенаполнение гемокапилляров возрастает. Через 35 суток формируются магистральные пути кровотока, которым принадлежит главная роль в компенсации кровотока при двусторонней перевязке общих сонных артерий.

Заключение

Заключение. Таким образом, при моделировании церебральной гипоперфузии в развитии коллатеральных путей кровотока отмечается стадийность.

Introduction

Introduction. Bilateral ligation of the common carotid arteries in laboratory rats has become the gold standard for modeling cerebral hypoperfusion. Specialized literature demonstrates partial restoration of blood flow in the vascular territory of the common carotid arteries, which is due to the development of collateral blood flow pathways.

The aim of the study was to evaluate the intraorgan angioarchitectonics of certain neck organs under normal conditions and following bilateral ligation of the common carotid arteries in rats, in order to identify the characteristics of collateral blood flow pathway development during cerebral hypoperfusion.

Materials and methods

Materials and methods. The study was conducted on 15 male Wistar rats. Four rats served as the intact control group, and 9 rats with a cerebral hypoperfusion model were euthanized at 8, 21, and 35 days post-operation; 2 rats died after the surgery. The vascular bed was injected with a black ink-gelatin mass.

Results

Results. In the early stages (8 days), a decrease in blood filling of the hemocapillaries was observed in all studied neck organs. The most intensive growth of the collateral vessel network occurred in the fascial sheath of the cervical neurovascular bundle and its components—the internal jugular vein and the vagus nerve. By day 21 post-operation, the diameters of arterial anastomoses increased by 27.7 % in preparations of the proper fascia, by 40.1 % in the neck muscles, and by 18.5 % in the pharyngeal wall. Blood filling of the hemocapillaries increased. By day 35, major blood flow pathways were formed, which played the primary role in compensating for blood flow after bilateral common carotid artery ligation.

Conclusion

Conclusion. Thus, the development of collateral blood flow pathways during modeled cerebral hypoperfusion exhibits distinct stages.

церебральная гипоперфузиякрысаколлатеральные пути кровотокаколлатералиcerebral hypoperfusionratblood flow bypassescollateralsReferencesDacic N, Stosic S, Nikolic O, et al. Bilateral сerebral hypoperfusion in asymptomatic unilateral carotid artery stenosis: an arterial spin labeling MRI study. Medicina (Kaunas). 2025;61(5):771. Doi: 10.3390/medicina61050771.Dacic N, Stosic S, Nikolic O, et al. Bilateral сerebral hypoperfusion in asymptomatic unilateral carotid artery stenosis: an arterial spin labeling MRI study. Medicina (Kaunas). 2025;61(5):771. Doi: 10.3390/medicina61050771.Chrishtop V, Nikonorova V, Gutsalova A, et al. Systematic comparison of basic animal models of cerebral hypoperfusion Tissue and Cell. 2022;75:101715. Doi: 10.1016/j.tice.2021.101715.Chrishtop V, Nikonorova V, Gutsalova A, et al. Systematic comparison of basic animal models of cerebral hypoperfusion Tissue and Cell. 2022;75:101715. Doi: 10.1016/j.tice.2021.101715.Былинская Д. С., Щипакин М. В., Васильев Д. В. Ветви дуги аорты крысы // Лабораторные животные для научных исследований. 2022. № 4. С. 4–9. Doi: 10.57034/2618723H-2022-04-01.Bylinskaja DS, Shhipakin MV, Vasil’ev DV. Branches of the rat aortic arch. Laboratory animals for scientific research. 2022;(4):4–9. (In Russ.). Doi: 10.57034/2618723H-2022-04-01.Бонь Е. И., Максимович Н. Е. Способы моделирования и морфофункциональные маркеры ишемии головного мозга // Биомедицина. 2018. № 2. С. 9–71. EDN XSQAFF.Bon’ EI, Maksimovich NE. Modeling methods and morphofunctional markers of cerebral ischemia. Biomedicine. 2018;(2):9–71. (In Russ.). EDN XSQAFF.Громова О. А., Торшин И. Ю., Гоголева И. В. и др. Фармакокинетический и фармакодинамический синергизм между нейропептидами и литием в реализации нейротрофического и нейропротективного действия церебролизина // Журнал неврологии и психиатрии. 2015. T. 3. С. 65–72. Doi: 10.17116/jnevro20151153165-72.Gromova OA, Torshin IJu, Gogoleva IV, et al. Pharmacokinetic and pharmacodynamic synergism between neuropeptides and lithium in the implementation of neurotrophic and neuroprotective actions of cerebrolysin. Journal of Neurology and Psychiatry. 2015;3:65–72. (In Russ.). Doi: 10.17116/jnevro20151153165-72.Paxinos G. The Rat Nervous System. 3-d ed. Amsterdam – Boston – Heidelberg – London – NewYork – Oxford – Paris – SanDiego – SanFrancisco – Singapore – Sydney – Tokyo: Elsevier Acad. Press; 2004. P. 1176–1780.Paxinos G. The Rat Nervous System. 3-d ed. Amsterdam – Boston – Heidelberg – London – NewYork – Oxford – Paris – SanDiego – SanFrancisco – Singapore – Sydney – Tokyo: Elsevier Acad. Press; 2004. P. 1176–1780.Низамов Ф. Х. Сравнительная характеристика капилляров 5 слоя моторной коры человека и крысы при ишемии мозга // Медицинская наука и образование Урала. 2021. Т. 22, № 1. С. 50–52. Doi: 10.36361/1814-8999-2021-22-1-50-52.Nizamov FH. Comparative characteristics of capillaries of the 5th layer of the human and rat motor cortex in cerebral ischemia. Medical science and education of the Urals. 2021;22(1):50–52. (In Russ.). Doi: 10.36361/1814-8999-2021-22-1-50-52.Гайворонский И. В., Тихонова Л. П., Ничипорук Г. И. Состояние сосудистого русла органов при окклюзионных поражениях магистральных сосудов // Российские морфологические ведомости. 1999. № 3-4. С. 46.Gajvoronskij IV, Tihonova LP, Nichiporuk GI. The state of the vascular bed of organs with occlusive lesions of the main vessels. Russianmorphological bulletin. 1999;(3-4):46. (In Russ.).Гайворонский И. В. Пластические свойства артериального русла шейной области собаки // Архив анатомии, гистологии и эмбриологии. 1980. Т. 79, вып. 2. С. 43–53.Гайворонский И. В. Пластические свойства артериального русла шейной области собаки // Архив анатомии, гистологии и эмбриологии. 1980. Т. 79, вып. 2. С. 43–53. [Gajvoronskij IV. Plastic properties of the arterial bed of the cervical region of a dog. Archive of anatomy, histology and embryology. 1980;79(2):43–53. (In Russ.).Carmeliet P, Jain RK. Angiogenesis in cancer and other diseases. Nature. 2000;407(6801):249–257. Doi: 10.1038/35025220.Carmeliet P, Jain RK. Angiogenesis in cancer and other diseases. Nature. 2000;407(6801):249–257. Doi: 10.1038/35025220.Jamaiyar A, Juguilon C, Wan W, et al. The essential role for endothelial cell sprouting in coronary collateral growth. Journal of Molecular Cell Cardiol. 2022;165:158–171. Doi: 10.1016/j.yjmcc.2022.01.005.Jamaiyar A, Juguilon C, Wan W, et al. The essential role for endothelial cell sprouting in coronary collateral growth. Journal of Molecular Cell Cardiol. 2022;165:158–171. Doi: 10.1016/j.yjmcc.2022.01.005.Harikrishnan VS, Shenoy SJ, Ranaraj VR, et al. A report on less-severe, long-duration persistent hind-limb ischemia surgical rabbit model. Journal Hellenic Veterinary Medical Society. 2021;72(4):3455–3462. Doi: 10.12681/jhvms.29395.Harikrishnan VS, Shenoy SJ, Ranaraj VR, et al. A report on less-severe, long-duration persistent hind-limb ischemia surgical rabbit model. Journal Hellenic Veterinary Medical Society. 2021;72(4):3455–3462. Doi: 10.12681/jhvms.29395.Faber JE. Collateral blood vessels in stroke and ischemic disease: formation, physiology, rarefaction, remodeling. J Cereb Blood Flow Metab. 2025;45(6):1007–1030. Doi: 10.1177/0271678X251322378.Faber JE. Collateral blood vessels in stroke and ischemic disease: formation, physiology, rarefaction, remodeling. J Cereb Blood Flow Metab. 2025;45(6):1007–1030. Doi: 10.1177/0271678X251322378.Heil M, Schaper W. Influence of mechanical, cellular, and molecular factors on collateral artery growth (arteriogenesis). Circ Res. 2004;95(5):449–458. Doi: 10.1161/01.RES.0000141145.78900.44.Heil M, Schaper W. Influence of mechanical, cellular, and molecular factors on collateral artery growth (arteriogenesis). Circ Res. 2004;95(5):449–458. Doi: 10.1161/01.RES.0000141145.78900.44.Faber JE, Chilian WM, Deindl Е, et al. A brief etymology of the collateral circulation. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2014;34(9):1854–1859. Doi: 10.1161/ATVBAHA.114.303929.Faber JE, Chilian WM, Deindl Е, et al. A brief etymology of the collateral circulation. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2014;34(9):1854–1859. Doi: 10.1161/ATVBAHA.114.303929.Schaper W. Collateral circulation: past and present. Basic Res Cardiol. 2009;104(1):5–21. Doi: 10.1007/s00395008-0760-x.Schaper W. Collateral circulation: past and present. Basic Res Cardiol. 2009;104(1):5–21. Doi: 10.1007/s00395008-0760-x.Криштоп В. В., Румянцева Т. А., Пахрова О. А. Влияние состояния высшей нервной деятельности и пола на выживаемость при моделировании тотальной гипоксии головного мозга у крыс // Современные проблемы науки и образования. 2015. № 5. С. 270.Krishtop VV, Rumyanceva TA, Pahrova OA. The influence of the state of higher nervous activity and gender on survival in the simulation of total cerebral hypoxia in rats. Modern problems of science and education. 2015;(5):270. (In Russ.).Дыскин Е. А., Гайворонский И. В., Катинас Г. С., Юнкеров В. И. Значение факторов, влияющих на диаметр капилляров при их выявлении // Архив анатомии, гистологии и эмбриологии. 1982. Т. 83, вып 9. С. 56–64.Dyskin EA, Gajvoronskij IV, Katinas GS, Junkerov VI. The importance of factors influencing the diameter of capillaries in their detection. Archive of Anatomy, Histology and Embryology. 1982;83(9):56–64. (In Russ).

The authors declare that there are no conflicts of interest present.