microcirculationРегионарное кровообращение и микроциркуляцияRegional blood circulation and microcirculation1682-66552712-9756Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University10.24884/1682-6655-2018-17-4-39-45microcirculation-260Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ (КЛИНИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯ)ORIGINAL ARTICLES (CLINICAL INVESTIGATIONS)Взаимосвязи ультразвуковой морфологии атеросклеротической бляшки и показателей эндотелиальной скорости сдвига у пациентов с атеросклерозом периферических артерийAssociation between ultrasound morphology of carotid plaque and carotid wall shear rate in patients with atherosclerosis of peripheral arteriesГенкельВ. В.GenkelV. V.

ассистент кафедры пропедевтики внутренних болезней,

454092, г. Челябинск, ул. Воровского, д. 64

assistant of the Department of Internal Medicine, 

454092, Chelyabinsk, Vorovskogo street, 64

henkel-07@mail.ruСалашенкоА. О.SalashenkoA. O.

канд. мед. наук, ассистент кафедры пропедевтики внутренних болезней,

454092, г. Челябинск, ул. Воровского, д. 64

PhD, Assistant of the Department of Internal Medicine,

454092, Chelyabinsk, Vorovskogo street, 64

salachenko@hotmail.comКузнецоваА. С.KuznetsovaA. S.

ассистент кафедры госпитальной терапии,

454092, г. Челябинск, ул. Воровского, д. 64

Assistant of the Department of Hospital Therapy,

454092, Chelyabinsk, Vorovskogo street, 64

kuzja321@mail.ruШапошникИ. И.ShaposhnikI. I.

д-р мед. наук, профессор, заведующий кафедрой пропедевтики внутренних болезней,

454092, г. Челябинск, ул. Воровского, д. 64

MD, Professor, Head of the Department of Internal Medicine,

454092, Chelyabinsk, Vorovskogo street, 64

shaposhnik@ya.ruФедеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Южно-Уральский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияFederal State Budgetary Educational Institution of Higher Education «South-Ural State Medical University» of Ministry of Healthcare of the Russian FederationRussian Federation2018190220191743945Copyright © Генкель В.В., Салашенко А.О., Кузнецова А.С., Шапошник И.И., 20192019Генкель В.В., Салашенко А.О., Кузнецова А.С., Шапошник И.И.Genkel V.V., Salashenko A.O., Kuznetsova A.S., Shaposhnik I.I.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.microcirc.ru/jour/article/view/260

Цель – изучить взаимосвязи между значениями каротидной эндотелиальной скорости сдвига и ультразвуковой морфологией атеросклеротических бляшек (АСБ) в артериях каротидного бассейна.

Материал и методы

Материал и методы. В исследование были включены 70 пациентов с атеросклерозом артерий каротидного бассейна, 43 мужчины и 27 женщин. Средний возраст пациентов составлял (61,1±8,54) года. Всем пациентам выполняли ультразвуковое триплексное сканирование артерий каротидного бассейна. Ультразвуковую морфологию АСБ оценивали по нескольким ультрасонографическим признакам: однородность эхоструктуры и эхогенность. Нами использована классификация G. Geraulakos et al. (1993). Эндотелиальную скорость сдвига в общей сонной артерии определяли в соответствии с законом Хагена – Пуазейля.

Результаты

Результаты. У большинства пациентов (30 человек) были выявлены АСБ I типа, с несколько меньшей частотой встречались АСБ II (15 человек) и III (20 пациентов) типов. Однородные эхопозитивные бляшки, соответствующие «стабильному» фенотипу, выявлены у 5 пациентов. У пациентов с АСБ I и II типов значения эндотелиальной скорости сдвига составляли 373 (305; 481) и 311 (282; 419) c–1 соответственно. В группах пациентов с АСБ III и IV типов эндотелиальная скорость сдвига была достоверно выше – 500 (429; 556) и 470 (440; 512) c–1 соответственно. Среди пациентов с АСБ, в которых преобладал гипоэхогенный компонент, было достоверно больше пациентов с сахарным диабетом 2-го типа (p=0,006).

Заключение

Заключение. У пациентов с каротидным атеросклерозом, имеющих по данным ультразвукового исследования сонных артерий АСБ с преобладанием гипоэхогенного компонента, выявлены достоверно меньшие значение каротидной эндотелиальной скорости сдвига в сравнении с пациентами, имеющими преимущественно гиперэхогенные АСБ. Среди пациентов с нестабильными АСБ и низкими показателями эндотелиальной скорости сдвига в сонных артериях было достоверно больше пациентов с сахарным диабетом 2-го типа. 

Aim – to investigate the relationship between the values of the carotid endothelial shear rate and ultrasound morphology of atherosclerotic plaques in carotid arteries.

Material and methods

Material and methods. The study involved 70 patients with carotid atherosclerosis, including 43 males and 27 females. The average age of patients was (61.1±8.54) years. All patients underwent ultrasound triplex scanning of carotid arteries. Ultrasonic plaque morphology was evaluated using several ultrasonographic characteristics: uniformity of echotexture and echogenicity. We used the classification of G. Geraulakos et al. (1993). Endothelial shear rate in the common carotid artery was determined in accordance with the law of Hagen – Poiseuille.

Results

Results. Most patients (30) had a plaque type I, less frequently occurred plaque II (15) and III (20 patients) types. Homogeneous echo positive plaques corresponding to «stable» phenotype were found in 5 patients. In patients with plaque type I and II, endothelial shear rate values were 373 (305; 481) s–1 and 311 (282; 419) s–1 respectively. In the groups of patients with plaque– type III and IV endothelial shear rate was significantly higher – 500 (429; 556) s–1 and 470 (440; 512) s–1 respectively. Among patients with plaque with a predominance of echolucent component, more patients with type 2 diabetes mellitus were found (p=0.006).

Conclusion

Conclusion. Carotid endothelial shear rate was significantly lower in patients with carotid atherosclerosis and echolucent plaques compared to those having predominantly hyperechoic plaque. Prevalence of diabetes mellitus type 2 was significantly higher in the group of patients with unstable plaque and low carotid endothelial shear rate. 

атеросклероз сонных артерийэндотелиальная скорость сдвигаатеросклеротическая бляшканестабильная бляшкасахарный диабет 2 типанапряжение сдвигаcarotid atherosclerosisendothelial shear rateatherosclerotic plaquevulnerable plaquetype 2 diabetes mellitusshear stressReferencesBarquera S, Pedroza-Tobías A, Medina C et al. Global Overview of the Epidemiology of Atherosclerotic Cardiovascular Disease. Arch Med Res. 2015; 46(5):328–338. Doi: 10.1016/j.arcmed.2015.06.006.Barquera S, Pedroza-Tobías A, Medina C et al. Global Overview of the Epidemiology of Atherosclerotic Cardiovascular Disease. Arch Med Res. 2015; 46(5):328–338. Doi: 10.1016/j.arcmed.2015.06.006.GBD 2013 Mortality and Causes of Death Collaborators. Global, regional, and national age esex specific all-cause and causespecific mortality for 240 causes of death, 1990-2013: a systematic analysis for the Global Burden of Disease Study 2013. Lancet. 2015;385:117–171. 3. Sepulveda J, Murray C. The state of global health in 2014. Science. 2014;345:1275–1278. Doi: 10.1126/science.1257099.GBD 2013 Mortality and Causes of Death Collaborators. Global, regional, and national age esex specific all-cause and causespecific mortality for 240 causes of death, 1990-2013: a systematic analysis for the Global Burden of Disease Study 2013. Lancet. 2015;385:117–171.Тагиева Н.Р., Шахнович Р.М., Миронов В.М. и др. Прогностическое значение характеристик атеросклеротических бляшек в коронарных артериях у больных с острым инфарктом миокарда и хронической ишемической болезнью сердца по данным внутрисосудистого ультразвукового исследования // Атеросклероз и дислипидемии. – 2015. – № 4. – С. 20–29.Sepulveda J, Murray C. The state of global health in 2014. Science. 2014;345:1275–1278. Doi: 10.1126/science.1257099.Erlöv T, Cinthio M, Edsfeldt A et al. Determining carotid plaque vulnerability using ultrasound center frequency shifts. Atherosclerosis. 2016;246:293–300. Doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2016.01.019.Tagieva NR, Shakhnovich RM, Mironov VM et al. Prognostic value of coronary atherosclerotic plaque characteristics assessed with intravascular ultrasound in patients with acute myocardial infarction and chronic ischemic heart disease. The Journal of Atherosclerosis and Dyslipidemias. 2015;4:20–29. (In Russ.).Рагино Ю. И., Волков А. М., Чернявский А. М. Cтадии развития атеросклеротического очага и типы нестабильных бляшек – патофизиологическая и гистологическая характеристика // Росс. кардиолог. журн. – 2013. – № 5 (103). – С. 88–95.Erlöv T, Cinthio M, Edsfeldt A et al. Determining carotid plaque vulnerability using ultrasound center frequency shifts. Atherosclerosis. 2016;246:293–300. Doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2016.01.019.Нозадзе Д. Н., Бурмистенко О. С., Семенова А. Е. и др. Инструментальные и лабораторные методы в выявлении нестабильных атеросклеротических бляшек // Атеросклероз и дислипидемии. – 2013. – № 3 (12). – С. 4–10.Ragino YuI, Volkov AM, Chernyavskyi AM. Stages of atherosclerotic plaque development and unstable plaque types: pathophysiologic and histologic characteristics. Russian Journal of Cardiology. 2013;5(103):88–95. (In Russ.). Doi: 10.15829/1560-4071-2013-5-88-95.Тагиева Н. Р., Шахнович Р. М., Миронов В. М. и др. Сравнение атеросклеротических поражений коронарных артерий у больных острым инфарктом миокарда и стабильной стенокардией по данным внутрисосудистого ультразвукового исследования // Кардиология. – 2015. – Т. 55, № 7. – С. 5–13.Nozadze DN, Bourmistenko OS, Semenova AE et al. Instrumental and laboratory methods to identify unstable atherosclerotic plaques. The Journal of Atherosclerosis and Dyslipidemias. 2013;3(12):4–10. (In Russ.).Bayer-Karpinska A, Schindler A, Saam T. Detection of Vulnerable Plaque in Patients with Cryptogenic Stroke. Neuroimaging Clin N. Am. 2016;26(1):97–110. Doi: 10.1016/j. nic.2015.09.008.Tagieva NR, Shakhnovich RM, Mironov VM et al. Comparison of Atherosclerotic Lesions in Patients With Acute Myocardial Infarction and Stable Angina Pectoris Using Intravascular Ultrasound. 2015;55(7):5–13. (In Russ.).Han D, Starikov A, Ó Hartaigh B et al. Relationship Between Endothelial Wall Shear Stress and High-Risk Atherosclerotic Plaque Characteristics for Identification of Coronary Lesions That Cause Ischemia: A Direct Comparison With Fractional Flow Reserve. J. Am Heart Assoc. 2016;5(12): e004186. Doi: 10.1161/JAHA.116.004186.Bayer-Karpinska A, Schindler A, Saam T. Detection of Vulnerable Plaque in Patients with Cryptogenic Stroke. Neuroimaging Clin N. Am. 2016;26(1):97–110. Doi: 10.1016/j. nic.2015.09.008.Johri AM, Herr JE, Li TY et al. Novel Ultrasound Methods to Investigate Carotid Artery Plaque Vulnerability. J. Am Soc. Echocardiogr. 2016;13:S0894–7317(16)30647-2. Doi: 10.1016/j.echo.2016.11.003. [Epub ahead of print].Han D, Starikov A, Ó Hartaigh B et al. Relationship Between Endothelial Wall Shear Stress and High-Risk Atherosclerotic Plaque Characteristics for Identification of Coronary Lesions That Cause Ischemia: A Direct Comparison With Fractional Flow Reserve. J. Am Heart Assoc. 2016;5(12): e004186. Doi: 10.1161/JAHA.116.004186.Клинические рекомендации по ведению пациентов с сосудистой артериальной патологией (Российский согласительный документ). Ч. 3: Экстракраниальные (брахиоцефальные) артерии. – М.: НЦССХ им. А. Н. Бакулева РАМН, 2012. – С. 130.Johri AM, Herr JE, Li TY et al. Novel Ultrasound Methods to Investigate Carotid Artery Plaque Vulnerability. J. Am Soc. Echocardiogr. 2016;13:S0894–7317(16)30647-2. Doi: 10.1016/j.echo.2016.11.003. [Epub ahead of print].Кузнецова А. С. Взаимосвязь дислипидемии с показателями регионарной гемодинамики у больных с атеросклерозом висцеральных ветвей брюшной аорты // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2016. – № 15 (3). – С. 44–49. Doi: 10.24884/1682-6655- 2016-15-3-44-49.Klinicheskie rekomendacii po vedeniyu pacientov s sosudistoj arterial’noj patologiej (Rossijskij soglasitel’nyj dokument). Ch. 3: Ekstrakranial’nye (brahiocefal’nye) arterii. M., NCSSH im. A. N. Bakuleva RAMN, 2012:130. (In Russ.).Geroulakos G, Ramaswami G, Nicolaides A et al. Characterization of symptomatic and asymptomatic carotid plaques using high-resolution real-time ultrasonography. Br. J. Surg. 1993;80(10):1274–1277. Doi.org/10.1002/bjs.1800801016.Kuznetsova AS. Interrelationship of dyslipidemia with indicators of regional hemodynamics in patients with atherosclerosis of the visceral branches of the abdominal aorta. Regional blood circulation and microcirculation. 2016;15(3):44–49. (In Russ.). Doi: 10.24884/1682-6655-2016-15-3-44-49.Gupta A, Kesavabhotla K, Baradaran H et al. Plaque echolucency and stroke risk in asymptomatic carotid stenosis: a systematic review and meta-analysis. Stroke. 2015;46(1):91– 97. Doi: 10.1161/STROKEAHA.114.006091.Geroulakos G, Ramaswami G, Nicolaides A et al. Characterization of symptomatic and asymptomatic carotid plaques using high-resolution real-time ultrasonography. Br. J. Surg. 1993;80(10):1274–1277. Doi.org/10.1002/bjs.1800801016.Huibers A, de Borst GJ, Bulbulia R et al. Plaque Echolucency and the Risk of Ischaemic Stroke in Patients with Asymptomatic Carotid Stenosis Within the First Asymptomatic Carotid Surgery Trial (ACST-1). Eur. J. Vasc. Endovasc. Surg. 2016;51(5):616–621. Doi: 10.1016/j.ejvs.2015.11.013.Gupta A, Kesavabhotla K, Baradaran H et al. Plaque echolucency and stroke risk in asymptomatic carotid stenosis: a systematic review and meta-analysis. Stroke. 2015;46(1):91– 97. Doi: 10.1161/STROKEAHA.114.006091.Кочергин Н. А., Кочергина А. М., Ганюков В. И. и др. Нестабильные атеросклеротические бляшки коронарных артерий у пациентов со стабильной ишемической болезнью сердца // Комплексные проблемы сердечно-сосудистых заболеваний. – 2018. – Т. 7, № 3. – С. 65–71. Doi: 10.17802/2306-1278-2018- 7-3-65-71.Huibers A, de Borst GJ, Bulbulia R et al. Plaque Echolucency and the Risk of Ischaemic Stroke in Patients with Asymptomatic Carotid Stenosis Within the First Asymptomatic Carotid Surgery Trial (ACST-1). Eur. J. Vasc. Endovasc. Surg. 2016;51(5):616–621. Doi: 10.1016/j.ejvs.2015.11.013.Brown AJ, Teng Z, Evans PC. et al. Role of biomechanical forces in the natural history of coronary atherosclerosis. Nat. Rev. Cardiol. 2016;13(4):210–220. Doi: 10.1038/nrcardio.2015.203.Kochergin NA, Kochergina AM, Ganjukov VI et al. Vulnerable atherosclerotic plaques of coronary arteries in patients with stable coronary artery disease. Complex Issues of Cardiovascular Diseases. 2018;3:65–71. (In Russ.). Doi: 10.17802/2306-1278-2018- 7-3-65-71.Ершова А. И., Мешков А. Н., Шальнова С. А. и др. Ультразвуковые параметры атеросклероза сонных и бедренных артерий у больных ишемической болезнью сердца // Профилакт. мед. – 2014. – № 17 (6). – С. 56–63. Doi: 10.17116/profmed201417656-63.Brown AJ, Teng Z, Evans PC. et al. Role of biomechanical forces in the natural history of coronary atherosclerosis. Nat. Rev. Cardiol. 2016;13(4):210–220. Doi: 10.1038/nrcardio.2015.203.Найден Т. В., Бартош-Зеленая С. Ю., Енькина Т. Н. и др. Сравнительная характеристика ультразвуковых и ангиографических методов исследования сонных артерий при мультифокальном атеросклерозе // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. –2015. – № 1 (53). – С. 20–25. Doi: 10.24884/1682-6655-2015-14-1-20-25.Ershova AI, Meshkov AN, Shal’nova SA et al. Ultrasound parameters of carotid and femoral atherosclerosis in patients with coronary heart disease. National Research Center for Preventive Medicine. 2014;17(6):56–63. (In Russ.). Doi: 10.17116/profmed201417656-63.Zaromytidou M, Antoniadis AP, Siasos G et al. Heterogeneity of Coronary Plaque Morphology and Natural History: Current Understanding and Clinical Significance. Curr. Atheroscler. Rep. 2016;18(12):80. Doi: 10.1007/s11883-016-0626-x.Naiden TV, Bartosh-Zelenaya SYu, En’kina TN et al. Ultrasound diagnostic compared with angiography of carotid arteries in the diagnosis of multifocal atherosclerosis. Regional blood circulation and microcirculation. 2015;1(53):20–25. (In Russ.). Doi: 10.24884/1682-6655-2015-14-1-20-25.Glagov S, Weisenberg E, Zarins CK et al. Compensatory enlargement of human atherosclerotic coronary arteries. N. Engl. J. Med. 1987;28(316((22)):1371–1375. Doi: 10.1056/NEJM198705283162204.Zaromytidou M, Antoniadis AP, Siasos G et al. Heterogeneity of Coronary Plaque Morphology and Natural History: Current Understanding and Clinical Significance. Curr. Atheroscler. Rep. 2016;18(12):80. Doi: 10.1007/s11883-016-0626-x.Chatzizisis YS, Giannoglou GD. Shear stress and inflammation: are we getting closer to the prediction of vulnerable plaque?. Expert Rev Cardiovasc Ther. 2010;8(10): 1351–1353. Doi: 10.1586/erc.10.126.Glagov S, Weisenberg E, Zarins CK et al. Compensatory enlargement of human atherosclerotic coronary arteries. N. Engl. J. Med. 1987;28(316((22)):1371–1375. Doi: 10.1056/NEJM198705283162204.Puri R, Leong DP, Nicholls SJ et al. Coronary artery wall shear stress is associated with endothelial dysfunction and expansive arterial remodelling in patients with coronary artery disease. EuroIntervention. 2015;10(12):1440–1148. Doi: 10.4244/EIJV10I12A249.Chatzizisis YS, Giannoglou GD. Shear stress and inflammation: are we getting closer to the prediction of vulnerable plaque?. Expert Rev Cardiovasc Ther. 2010;8(10): 1351–1353. Doi: 10.1586/erc.10.126.Katranas SA, Kelekis AL, Antoniadis AP et al. Association of remodeling with endothelial shear stress, plaque elasticity, and volume in coronary arteries: a pilot coronary computed tomography angiography study. Angiology. 2014; 65(5):413–419. Doi: 10.1177/0003319713483543.Puri R, Leong DP, Nicholls SJ et al. Coronary artery wall shear stress is associated with endothelial dysfunction and expansive arterial remodelling in patients with coronary artery disease. EuroIntervention. 2015;10(12):1440–1148. Doi: 10.4244/EIJV10I12A249.Antoniadis AP, Papafaklis MI, Takahashi S et al. Role of endothelial shear stress in the destabilization of coronary plaque: acute coronary syndromes and rapid plaque progression. In: Arampatzis C., McFadden E. P., Michalis L.K., Virmani R. & Serruys P.W., eds. Coronary Atherosclerosis, Current Management and Treatment. Informa Healthcare. 2012. Р. 212–226.Katranas SA, Kelekis AL, Antoniadis AP et al. Association of remodeling with endothelial shear stress, plaque elasticity, and volume in coronary arteries: a pilot coronary computed tomography angiography study. Angiology. 2014; 65(5):413–419. Doi: 10.1177/0003319713483543.Chatzizisis YS, Baker AB, Sukhova GK et al. Augmented expression and activity of extracellular matrix-degrading enzymes in regions of low endothelial shear stress colocalize with coronary atheromata with thin fibrous caps in pigs // Circulation. 2011;123(6):621–630. Doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.110.970038.Antoniadis AP, Papafaklis MI, Takahashi S et al. Role of endothelial shear stress in the destabilization of coronary plaque: acute coronary syndromes and rapid plaque progression. In: Arampatzis C., McFadden E. P., Michalis L.K., Virmani R. & Serruys P.W., eds. Coronary Atherosclerosis, Current Management and Treatment. Informa Healthcare. 2012. Р. 212–226.Carallo C, Tripolino C, De Franceschi MS et al. Carotid endothelial shear stress reduction with aging is associated with plaque development in twelve years. Atherosclerosis. 2016;251:63–69. Doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2016.05.048.Chatzizisis YS, Baker AB, Sukhova GK et al. Augmented expression and activity of extracellular matrix-degrading enzymes in regions of low endothelial shear stress colocalize with coronary atheromata with thin fibrous caps in pigs // Circulation. 2011;123(6):621–630. Doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.110.970038.Cho KI, Kim BH, Kim HS et al. Low Carotid Artery Wall Shear Stress is Associated with Significant Coronary Artery Disease in Patients with Chest Pain. J. Atheroscler Thromb. 2016;23(3):297–308. Doi: 10.5551/jat.31377.Carallo C, Tripolino C, De Franceschi MS et al. Carotid endothelial shear stress reduction with aging is associated with plaque development in twelve years. Atherosclerosis. 2016;251:63–69. Doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2016.05.048.Samady H, Eshtehardi P, McDaniel MC et al. Coronary artery wall shear stress is associated with progression and transformation of atherosclerotic plaque and arterial remodeling in patients with coronary artery disease. Circulation. 2011;124:779– 788. Doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.111.021824.Cho KI, Kim BH, Kim HS et al. Low Carotid Artery Wall Shear Stress is Associated with Significant Coronary Artery Disease in Patients with Chest Pain. J. Atheroscler Thromb. 2016;23(3):297–308. Doi: 10.5551/jat.31377.Papafaklis MI, Koskinas KC, Chatzizisis YS et al. Invivo assessment of the natural history of coronary atherosclerosis: vascular remodeling and endothelial shear stress determine the complexity of atherosclerotic disease progression. Curr. Opin. Cardiol. 2010;25(6):627–638. Doi: 10.1097/HCO.0b013e32833f0236.Samady H, Eshtehardi P, McDaniel MC et al. Coronary artery wall shear stress is associated with progression and transformation of atherosclerotic plaque and arterial remodeling in patients with coronary artery disease. Circulation. 2011;124:779– 788. Doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.111.021824.Papafaklis MI, Koskinas KC, Chatzizisis YS et al. Invivo assessment of the natural history of coronary atherosclerosis: vascular remodeling and endothelial shear stress determine the complexity of atherosclerotic disease progression. Curr. Opin. Cardiol. 2010;25(6):627–638. Doi: 10.1097/HCO.0b013e32833f0236.Papafaklis MI, Koskinas KC, Chatzizisis YS et al. Invivo assessment of the natural history of coronary atherosclerosis: vascular remodeling and endothelial shear stress determine the complexity of atherosclerotic disease progression. Curr. Opin. Cardiol. 2010;25(6):627–638. Doi: 10.1097/HCO.0b013e32833f0236.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.