microcirculationРегионарное кровообращение и микроциркуляцияRegional blood circulation and microcirculation1682-66552712-9756Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University10.24884/1682-6655-2021-20-2-45-51microcirculation-946Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИ (КЛИНИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯ)ORIGINAL ARTICLES (CLINICAL INVESTIGATIONS)Информативность распределения кровотока в прецеребральных артериях при определении гемодинамической значимости каротидного стенозаInformativity of blood flow distribution in the precerebral arteries for determining the hemodynamic significance of carotid stenosishttps://orcid.org/0000-0002-9248-9821СеменютинВ. Б.SemenyutinV. B.

Семенютин Владимир Борисович – д-р биол. наук, профессор, зав. научно-исследовательской лабораторией патологии мозгового кровообращения 

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2

Semenyutin Vladimir B. – Dr. Sci. (Biol.), Prof., Head of the Laboratory of brain circulation pathology 

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341

lbcp@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2617-6739НикифороваА. А.NikiforovaА. А.

Никифорова Анна Александровна – канд. мед. наук, старший научный сотрудник научно-исследовательской лаборатории патологии мозгового кровообращения

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2

Nikiforova Аnna А. – Cand. Sci. (Med.), Senior researcher of the Laboratory of brain circulation pathology 

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341

nkfrv_a@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4259-3193АлиевВ. А.AlievV. A.

Алиев Вугар Али оглы – д-р мед. наук, ведущий научный сотрудник научно-исследовательской лаборатории патологии мозгового кровообращения 

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2

Aliev Vugar A. – Dr. Sci. (Med.), Leading researcher of the Laboratory of brain circulation pathology 

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341

rnhi@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0983-1831ПанунцевГ. К.PanuntsevG. К.

Панунцев Григорий Константинович – канд. мед. наук, старший научный сотрудник научно-исследовательской лаборатории патологии мозгового кровообращения 

197341, Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, д. 2

Panuntsev Grigory К. – Cand. Sci. (Med.), Senior researcher of the Laboratory of brain circulation pathology 

2, Akkuratova str., Saint Petersburg, 197341

gpanuntsev@gmail.comФедеральное государственное бюджетное учреждение «Национальный медицинский исследовательский центр имени В. А. Алмазова» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияV. A. Almazov National Medical Research CentreRussian Federation2021100620212024551Copyright © Семенютин В.Б., Никифорова А.А., Алиев В.А., Панунцев Г.К., 20212021Семенютин В.Б., Никифорова А.А., Алиев В.А., Панунцев Г.К.Semenyutin V.B., Nikiforova А.А., Aliev V.A., Panuntsev G.К.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.microcirc.ru/jour/article/view/946

Введение. В настоящее время гемодинамически значимым стенозом считается стеноз с повышением пиковой систолической скорости от 230 см/с, что соответствует 70 % сужению внутренней сонной артерии. При этом не учитываются изменения церебральной гемодинамики и состояние коллатерального кровообращения, которые можно определить по соотношению кровотока в прецеребральных артериях. Цель – оценить перераспределение объемной скорости кровотока в прецеребральных артериях у больных с критическими каротидными стенозами. Материалы и методы. Обследованы 40 пациентов с критическими каротидными стенозами (13 пациентов имели стеноз 70–79 %, 11 пациентов – 80–89 %, 16 пациентов – 90–99 %) в возрасте от 49 до 80 лет. Индекс кровотока в прецеребральных артериях определяли с помощью дуплексного сканирования (Vivid e, США), линейную скорость кровотока в интракраниальных артериях – с помощью транскраниальной допплерографии (MultiDop X, Германия). Результаты. У 60 % пациентов отмечено достоверное снижение индекса кровотока в ипсилатеральной стенозированной внутренней сонной артерии (p<0,05). У 49 % пациентов выявлено достоверное повышение индекса кровотока в контрлатеральной внутренней сонной артерии, а также линейной скорости кровотока в контрлатеральной передней мозговой артерии (p<0,05). Только у 39 % пациентов наблюдали повышение индекса кровотока в ипсилатеральной позвоночной артерии и линейной скорости кровотока в ипсилатеральной задней мозговой артерии (p<0,05). У 13 % пациентов отмечено повышение индекса кровотока в наружной сонной артерии (p<0,05). Заключение. Таким образом, критическая степень каротидного стеноза не всегда свидетельствует о его гемодинамической значимости. Соотношение индекса кровотока в прецеребральных артериях может быть использовано как дополнительный критерий для оценки гемодинамической значимости каротидного стеноза и, наряду с другими показателями, должно учитываться при определении тактики лечения пациентов.

Introduction. Conventionally, hemodynamic significance of carotid stenosis is characterized with an increased peak systolic velocity up to 230 cm/s, which corresponds to 70 % carotid stenosis. This does not take into account changes of cerebral hemodynamics or collateral circulation, which can be determined by assessment of blood flow distribution in precerebral arteries. Aim – to evaluate blood flow redistribution in precerebral arteries in patients with critical carotid stenosis. Materials and methods. 40 patients (aged 49–80 y. o.) with critical carotid stenosis were studied (13 patients had 70–79 % stenosis, 11 patients – 80–89 %, and 16 patients – 90–99 % stenosis). Flow velocity index in precerebral arteries was determined with duplex scanning (Vivid e, USA), whereas linear blood flow velocity in intracranial arteries – with transcranial Doppler (MultiDop X, Germany). Results. In 60 % of patients, flow velocity index in ipsilateral carotid artery was reliably decreased (p<0.05). In 49 % of patients flow velocity index in contralateral carotid artery and blood flow velocity in contralateral anterior cerebral artery were reliably increased (p<0.05), as well as linear blood flow velocity in the contralateral anterior cerebral artery. Just in 39 % of patients flow velocity index in ipsilateral vertebral artery and linear blood flow velocity in ipsilateral posterior cerebral artery were increased (p<0.05). In 13 % of cases flow velocity index in the external carotid artery was increased (p<0.05). Conclusion. Thus, critical degree of carotid stenosis does not always indicate its hemodynamic significance. Flow velocity index distribution in precerebral arteries can be used as an additional criterion for assessing hemodynamic significance of carotid stenosis and, along with other indicators, should be taken into account when choosing treatment modality.

каротидный стенозгемодинамическая значимостьпрецеребральные артериимозговой кровотокиндекс кровотокаcarotid stenosishemodynamic significanceprecerebral arteriescerebral blood flowflow velocity indexРабота выполнена при поддержке гранта РФФИ № 19-29-01190.The reported study was funded by RFBR, number 19-29-01190.ReferencesSpencer M. Hemodynamics of arterial stenosis. Ed. M. Spencer. Martinus Nijhoff Publishers. Dordrecht. 1987:300.Spencer M. Hemodynamics of arterial stenosis. Ed. M. Spencer. Martinus Nijhoff Publishers. Dordrecht. 1987:300.Taylor D, Strandness D. Carotid artery duplex scanning. J Clin Ultrasound. 1987;15(9):635–644. Doi: 10.1002/jcu.1870150906.Taylor D, Strandness D. Carotid artery duplex scanning. J Clin Ultrasound. 1987;15(9):635–644. Doi: 10.1002/jcu.1870150906.Grant E, Benson C, Moneta G, Alexandrov A, Baker J, Bluth E, Carroll B, Eliasziw M, Gocke J, Hertzberg B, Katanick S, Needleman L, Pellerito J, Polak J, Rholl K, Wooster D, Zierler R. Carotid artery stenosis: gray-scale and Doppler US diagnosis-Society of Radiologists in Ultrasound Consensus Conference. Radiology. 2003;229(2):340–346. Doi: 10.1148/radiol.2292030516.Grant E, Benson C, Moneta G, Alexandrov A, Baker J, Bluth E, Carroll B, Eliasziw M, Gocke J, Hertzberg B, Katanick S, Needleman L, Pellerito J, Polak J, Rholl K, Wooster D, Zierler R. Carotid artery stenosis: gray-scale and Doppler US diagnosis-Society of Radiologists in Ultrasound Consensus Conference. Radiology. 2003;229(2):340–346. Doi: 10.1148/radiol.2292030516.Von Reutern G, Goertler M, Bornstein N, Del Sette M, Evans D, Hetzel A, Kaps M, Perren F, Razumovky A, von Reutern M, Shiogai T, Titianova E, Traubner P, Venketasubramanian N, Wong L, Yasaka M. Neurosonology Research Group of the World Federation of Neurology. Grading carotid stenosis using ultrasonic methods. Stroke. 2012;43(3):916–921. Doi: 10.1161/STROKEAHA.111.636084.Von Reutern G, Goertler M, Bornstein N, Del Sette M, Evans D, Hetzel A, Kaps M, Perren F, Razumovky A, von Reutern M, Shiogai T, Titianova E, Traubner P, Venketasubramanian N, Wong L, Yasaka M. Neurosonology Research Group of the World Federation of Neurology. Grading carotid stenosis using ultrasonic methods. Stroke. 2012;43(3):916–921. Doi: 10.1161/STROKEAHA.111.636084.Elwertowski M, Leszczyński J, Kaszczewski P, Lamparski K, Ho SS, Gałązka Z. The importance of blood flow volume in the brain-supplying arteries for the clinical management – the impact of collateral circulation. J Ultrason. 2018; (18):112–119. Doi: 10.15557/JoU.2018.0016.Elwertowski M, Leszczyński J, Kaszczewski P, Lamparski K, Ho SS, Gałązka Z. The importance of blood flow volume in the brain-supplying arteries for the clinical management – the impact of collateral circulation. J Ultrason. 2018; (18):112–119. Doi: 10.15557/JoU.2018.0016.Вознюк И. А., Полушин А. Ю., Степанов Е. А. Количественная оценка ультразвуковых параметров мозгового кровотока (значение и норма) // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2013. – Т. 12, № 4. – С. 30– 40. [Voznyuk IA, Polushin AYu, Stepanov EA. Quantitative estimation of the parameters of ultrasonic cerebral blood flow (value and norm). Regional blood circulation and microcirculation. 2013;12(4):30–40. (In Russ.)]. Doi: 10.24884/1682-6655-2013-12-4-30-40.Вознюк И. А., Полушин А. Ю., Степанов Е. А. Количественная оценка ультразвуковых параметров мозгового кровотока (значение и норма) // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2013. – Т. 12, № 4. – С. 30– 40. [Voznyuk IA, Polushin AYu, Stepanov EA. Quantitative estimation of the parameters of ultrasonic cerebral blood flow (value and norm). Regional blood circulation and microcirculation. 2013;12(4):30–40. (In Russ.)]. Doi: 10.24884/1682-6655-2013-12-4-30-40.Лелюк В. Г., Лелюк С. Э. Цереброваскулярный резерв при атеросклеротическом поражении брахиоцефальных артерий // Этюды современной ультразвуковой диагностики. 2001. Вып. 2. C. 180. [Lelyuk VG, Lelyuk SE. Cerebrovascular reserve in atherosclerotic diseases of the brachiocephalic arteries. Etudes of modern ultrasound diagnostics. Edition 2. 2001:180. (In Russ.)]. .Лелюк В. Г., Лелюк С. Э. Цереброваскулярный резерв при атеросклеротическом поражении брахиоцефальных артерий // Этюды современной ультразвуковой диагностики. 2001. Вып. 2. C. 180. [Lelyuk VG, Lelyuk SE. Cerebrovascular reserve in atherosclerotic diseases of the brachiocephalic arteries. Etudes of modern ultrasound diagnostics. Edition 2. 2001:180. (In Russ.)]. .Serena J, Irimia P, Calleja S, Blanco M, Vivancos J, Ayo-Martín O. Representación de la Sociedad Española de Neurosonología (SONES). Ultrasound measurement of carotid stenosis: recommendations from the Spanish Society of Neurosonology. Neurologia. 2013;28(7):435–442. Doi: 10.1016/j.nrl.2012.07.011.Serena J, Irimia P, Calleja S, Blanco M, Vivancos J, Ayo-Martín O. Representación de la Sociedad Española de Neurosonología (SONES). Ultrasound measurement of carotid stenosis: recommendations from the Spanish Society of Neurosonology. Neurologia. 2013;28(7):435–442. Doi: 10.1016/j.nrl.2012.07.011.Arous E, Baril D, Robinson W, Aiello F, Hevelone N, Arous E, Messina L, Schanzer A. Institutional differences in carotid artery duplex diagnostic criteria result in significant variability in classification of carotid artery stenoses and likely lead to disparities in care. Circ Cardiovasc Qual Outcomes. 2014;7(3):423–429. Doi: 10.1161/CIRCOUTCOMES.113.000855.Arous E, Baril D, Robinson W, Aiello F, Hevelone N, Arous E, Messina L, Schanzer A. Institutional differences in carotid artery duplex diagnostic criteria result in significant variability in classification of carotid artery stenoses and likely lead to disparities in care. Circ Cardiovasc Qual Outcomes. 2014;7(3):423–429. Doi: 10.1161/CIRCOUTCOMES.113.000855.Klingelhofer J. Ulrtasonography of carotid stenosis. IJCNMH. 2014;(1):11.Klingelhofer J. Ulrtasonography of carotid stenosis. IJCNMH. 2014;(1):11.Mozzini C, Roscia G, Casadei A, Cominacini L. Searching the perfect ultrasonic classification in assessing carotid artery stenosis: comparison and remarks upon the existing ultrasound criteria. J Ultrasound. 2016;19(2):83–90. Doi: 10.1007/s40477-016-0193-6.Mozzini C, Roscia G, Casadei A, Cominacini L. Searching the perfect ultrasonic classification in assessing carotid artery stenosis: comparison and remarks upon the existing ultrasound criteria. J Ultrasound. 2016;19(2):83–90. Doi: 10.1007/s40477-016-0193-6.Tan T, Schminke U, Lien L, Eicke B, Tegeler C. Extracranial internal carotid artery occlusion: the role of common carotid artery volume flow. J Neuroimaging. 2002;12(2):144– 147. Doi: 10.1111/j.1552-6569.2002.tb00111.x.Tan T, Schminke U, Lien L, Eicke B, Tegeler C. Extracranial internal carotid artery occlusion: the role of common carotid artery volume flow. J Neuroimaging. 2002;12(2):144– 147. Doi: 10.1111/j.1552-6569.2002.tb00111.x.Zarrinkoob L, Wеhlin A, Ambarki K, Birgander R, Eklund A, Malm J. Blood Flow Lateralization and Collateral Compensatory Mechanisms in Patients With Carotid Artery Stenosis. Stroke. 2019;(50):1081–1088. Doi: 10.1161/STROKEAHA.119.024757.Zarrinkoob L, Wеhlin A, Ambarki K, Birgander R, Eklund A, Malm J. Blood Flow Lateralization and Collateral Compensatory Mechanisms in Patients With Carotid Artery Stenosis. Stroke. 2019;(50):1081–1088. Doi: 10.1161/STROKEAHA.119.024757.Blanco P. Volumetric blood flow measurement using Doppler ultrasound: concerns about the technique. J Ultrasound. 2015;(18):201–204. Doi: 10.1007/s40477-015-0164-3.Blanco P. Volumetric blood flow measurement using Doppler ultrasound: concerns about the technique. J Ultrasound. 2015;(18):201–204. Doi: 10.1007/s40477-015-0164-3.Zarrinkoob L, Ambarki K, Wåhlin A, Birgander R, Eklund A, Malm J. Blood flow distribution in cerebral arteries. J Cereb Blood Flow Metab. 2015;(35):648–654. Doi: 10.1038/jcbfm.2014.241.Zarrinkoob L, Ambarki K, Wåhlin A, Birgander R, Eklund A, Malm J. Blood flow distribution in cerebral arteries. J Cereb Blood Flow Metab. 2015;(35):648–654. Doi: 10.1038/jcbfm.2014.241.Dörfler P, Puls I, Schliesser M, Mäurer M, Becker G. Measurement of cerebral blood flow volume by extracranial sonography. J Cereb Blood Flow Metab. 2000;20(2):269–271. Doi: 10.1097/00004647-200002000-00007.Dörfler P, Puls I, Schliesser M, Mäurer M, Becker G. Measurement of cerebral blood flow volume by extracranial sonography. J Cereb Blood Flow Metab. 2000;20(2):269–271. Doi: 10.1097/00004647-200002000-00007.Scheel P, Ruge C, Petruch U, Schoning M. Color Duplex Measurement of Cerebral Blood Flow Volume in Healthy Adults. Stroke. 2000;(31):147–150. Doi: 10.1161/01.str.31.1.147.Scheel P, Ruge C, Petruch U, Schoning M. Color Duplex Measurement of Cerebral Blood Flow Volume in Healthy Adults. Stroke. 2000;(31):147–150. Doi: 10.1161/01.str.31.1.147.Yazici B, Erdogmus B, Tugay A. Cerebral blood flow measurements of the extracranial carotid and vertebral arteries with Doppler ultrasonography in healthy adults. Diagn. Interv. Radiol. 2005;(110):196–198.Yazici B, Erdogmus B, Tugay A. Cerebral blood flow measurements of the extracranial carotid and vertebral arteries with Doppler ultrasonography in healthy adults. Diagn. Interv. Radiol. 2005;(110):196–198.Amin-Hanjani S, Du X, Pandey DK, Thulborn KR, Charbel FT. Effect of age and vascular anatomy on blood flow in major cerebral vessels. J Cereb Blood Flow Metab. 2015;(35):312–318. Doi: 10.1038/jcbfm.2014.203.Amin-Hanjani S, Du X, Pandey DK, Thulborn KR, Charbel FT. Effect of age and vascular anatomy on blood flow in major cerebral vessels. J Cereb Blood Flow Metab. 2015;(35):312–318. Doi: 10.1038/jcbfm.2014.203.AbuRahma A, Srivastava M, Stone P, Mousa A, Jain A, Dean L, Keiffer T, Emmett M. Critical appraisal of the Carotid Duplex Consensus criteria in the diagnosis of carotid artery stenosis. J Vasc Surg. 2011;53(1):53–59. Doi: 10.1016/j.jvs.2010.07.045.AbuRahma A, Srivastava M, Stone P, Mousa A, Jain A, Dean L, Keiffer T, Emmett M. Critical appraisal of the Carotid Duplex Consensus criteria in the diagnosis of carotid artery stenosis. J Vasc Surg. 2011;53(1):53–59. Doi: 10.1016/j.jvs.2010.07.045.Carnicelli AP, Stone JJ, Doyle A, Chowdhry A, Gillespie D, Chandra A. Predictive Multivariate Regression to Increase the Specificity of Carotid Duplex Ultrasound for High-grade Stenosis in Asymptomatic Patients. Ann Vasc Surg. 2014;28(6):1548–1555. Doi: 10.1016/j.avsg.2014.02.010.Carnicelli AP, Stone JJ, Doyle A, Chowdhry A, Gillespie D, Chandra A. Predictive Multivariate Regression to Increase the Specificity of Carotid Duplex Ultrasound for High-grade Stenosis in Asymptomatic Patients. Ann Vasc Surg. 2014;28(6):1548–1555. Doi: 10.1016/j.avsg.2014.02.010.Fang H, Song B, Cheng B, Wong KS, Xu YM, Ho SS, Chen XY. Compensatory patterns of collateral flow in stroke patients with unilateral and bilateral carotid stenosis. BMC Neurol. 2016;(16):39. Doi: 10.1186/s12883-016-0560-0.Fang H, Song B, Cheng B, Wong KS, Xu YM, Ho SS, Chen XY. Compensatory patterns of collateral flow in stroke patients with unilateral and bilateral carotid stenosis. BMC Neurol. 2016;(16):39. Doi: 10.1186/s12883-016-0560-0.Columbo J, Suckow B, Griffin C, Cronenwett J, Goodney P, Lukovits T, Zwolak R, Fillinger M. Carotid endarterectomy should not be based on consensus statement duplex velocity criteria. J Vasc. Surg. 2017;65(4):1029–1038. Doi: 10.1016/j.jvs.2016.11.028.Columbo J, Suckow B, Griffin C, Cronenwett J, Goodney P, Lukovits T, Zwolak R, Fillinger M. Carotid endarterectomy should not be based on consensus statement duplex velocity criteria. J Vasc. Surg. 2017;65(4):1029–1038. Doi: 10.1016/j.jvs.2016.11.028.Arning C, Widder B, von Reutern G, Stiegler H, Görtler M. Revision of DEGUM ultrasound criteria for grading internal carotid artery stenoses and transfer to NASCET measurement. Ultraschall Med. 2010;31(3):251–257. Doi: 10.1055/s-0029-1245336.Arning C, Widder B, von Reutern G, Stiegler H, Görtler M. Revision of DEGUM ultrasound criteria for grading internal carotid artery stenoses and transfer to NASCET measurement. Ultraschall Med. 2010;31(3):251–257. Doi: 10.1055/s-0029-1245336.Reinhard M, Müller T, Roth M, Guschlbauer B, Timmer J, Hetzel A. Bilateral severe carotid artery stenosis or occlusion–- cerebral autoregulation dynamics and collateral flow patterns. Acta Neurochir (Wien). 2003;(145):1053–1059. Doi: 10.1007/s00701-003-0137-8.Reinhard M, Müller T, Roth M, Guschlbauer B, Timmer J, Hetzel A. Bilateral severe carotid artery stenosis or occlusion–- cerebral autoregulation dynamics and collateral flow patterns. Acta Neurochir (Wien). 2003;(145):1053–1059. Doi: 10.1007/s00701-003-0137-8.Semenyutin V, Asaturyan G, Nikiforova А, Aliev V, Panuntsev G, Iblyaminov V, Savello A, Patzak А. Predictive value of dynamic cerebral autoregulation assessment in surgical management of patients with high-grade carotid artery stenosis. Frontiers in Phisiology. Doi: 10.3389/fphys.2017.00872.Semenyutin V, Asaturyan G, Nikiforova А, Aliev V, Panuntsev G, Iblyaminov V, Savello A, Patzak А. Predictive value of dynamic cerebral autoregulation assessment in surgical management of patients with high-grade carotid artery stenosis. Frontiers in Phisiology. Doi: 10.3389/fphys.2017.00872.Shakur SF, Hrbac T, Alaraj A, Du X, Aletich VA, Charbel FT, Amin-Hanjani S. Effects of extracranial carotid stenosis on intracranial blood flow. Stroke. 2014;(45):3427–3429. Doi: 10.1161/STROKEAHA.114.006622.Shakur SF, Hrbac T, Alaraj A, Du X, Aletich VA, Charbel FT, Amin-Hanjani S. Effects of extracranial carotid stenosis on intracranial blood flow. Stroke. 2014;(45):3427–3429. Doi: 10.1161/STROKEAHA.114.006622.Yang F, Hsu P, Lin Sh. Reduced Internal Carotid Artery Flow in Color-coded Carotid Duplex Sonography. Acta Neurol Taiwan. 2016;(25):136–147.Yang F, Hsu P, Lin Sh. Reduced Internal Carotid Artery Flow in Color-coded Carotid Duplex Sonography. Acta Neurol Taiwan. 2016;(25):136–147.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.