Роль микроциркуляции костной ткани в ее жизнедеяльности и репаративной регенерации. Современные методы неинвазивного исследования

Кровоснабжение костной ткани является одним из ключевых факторов в жизнедеятельности и репаративной регенерации костной ткани. Кровотоком осуществляется доставка питательных веществ и кислорода, выводятся токсические вещества. Репаративная регенерация невозможна без участия микроциркуляторного русла костной ткани, преимущественно надкостницы и питающих артериол. Таким образом, исследование микроциркуляции костной ткани позволяет оценить физиологическое состояние костной ткани при норме и патологии, а также динамику консолидации костных отломках при переломах. Ввиду морфологических особенностей костной ткани и ее кровоснабжения, существуют определенные трудности исследования микроциркуляции в режиме реального времени и без оперативного вмешательства. Однако существуют методы, использующие оптические системы ближнего инфракрасного диапазона, которые позволяют выполнять обследование пациентов неинвазивно. В данном обзоре подробно рассмотрены наиболее известные оптические методы, а также не менее эффективный метод ультразвуковой допплерографии.

1. Prisby R. D. Bone Marrow Microvasculature // Compr Physiol. 2020;10(3):1009–1046. Doi: 10.1002/cphy.c190009.

2. Abboud C. Human bone marrow microvascular endothelial cells: Elusive cells with unique structural and functional properties // Exp Hematol. 1995;(23):1–3

3. Morikawa T, Tamaki S, Fujita S, Suematsu M, Takubo K. Identification and local manipulation of bone marrow vasculature during intravital imaging // Scientific Reports. 2020; 10(1). Doi: 10.1038/s41598-020-63533-3.

4. Acar M, Kocherlakota KS, Murphy MM, Peyer JG, Oguro H, Inra CN, Zhao Z, Luby-Phelps K, Morrison SJ. Deep imaging of bone marrow shows non-dividing stem cells are mainly perisinusoidal // Nature 2015;(526):126–130. Doi: 10.1038/nature15250.

5. De Saint-Georges L, Miller SC. The microcirculation of bone and marrow in the diaphysis of the rat hemopoietic long bones // Anat Rec. 1992;233(2):169–177. Doi: 10.1002/ ar.1092330202.

6. Kusumbe AP, Ramasamy SK, Adams RH. Coupling of angiogenesis and osteogenesis by a specific vessel subtype in bone // Nature. 2014;507(7492):323–328. Doi: 10.1038/ nature13145.

7. Asghar A, Kumar A, Narayan RK, Naaz S. Is the cortical capillary renamed as the transcortical vessel in diaphyseal vascularity? // Anat Rec (Hoboken). 2020;303(11):2774–2784. Doi: 10.1002/ar.24461.

8. Aird WC. Phenotypic Heterogeneity of the Endothelium // Circ Res. 2007;100(2):158–173. Doi: 10.1161/01.res. 0000255691.76142.4a.

9. Ramasamy SK, Kusumbe AP, Itkin T, Gur-Cohen S, Lapidot T, Adams RH. Regulation of hematopoiesis and osteogenesis by blood vessel-derivedsignals // Annu. Rev. Cell. Dev. Biol. 2016;(32):649–675. Doi: 10.1146/annurev-cellbio-111315-124936

10. Grüneboom A, Hawwari I, Weidner D, Culemann S, Müller S, Henneberg S, Gunzer M. A network of trans-cortical capillaries as mainstay for blood circulation in long bones // Nat Metab. 2019;1(2):236–250. Doi: 10.1038/s42255-018- 0016-5.

11. Stegen S, Carmeliet G. The skeletal vascular system – Breathing life into bone tissue. Bone. 2018;(115):50–58. Doi: 10.1016/j.bone.2017.08.022.

12. Schindeler A, McDonald MM, Bokko P, Little DG. Bone remodeling during fracture repair: the cellular picture // Semin. Cell Dev. Biol. 2008;(19):459–466. Doi: 10.1016/j. semcdb.2008.07.004.

13. Street J, Winter D, Wang JH, Wakai A, McGuinness A, Redmond HP. Is human fracture hematoma inherently angiogenic? // Clin. Orthop. Relat. Res. 2000:224–237. Doi: 10. 1097/00003086-200009000-00033.

14. Sivaraj KK, Adams RH. Blood vessel formation and function in bone // Development. 2016;(143):2706–2715. Doi: 10.1242/dev.136861.

15. Chim SM, Tickner J, Chow ST, Kuek V, Guo B, Zhang G, Xu J. Angiogenic factors in bone local environment // Cytokine and Growth Factor Reviews. 2013;24(3):297–310. Doi: 10.1016/j.cytogfr.2013.03.008.

16. Street J, Bao M, deGuzman L, Bunting S, Peale FV, Ferrara N. Vascular endothelial growth factor stimulates bone repair by promoting angiogenesis and bone turnover // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002;(99):9656–9661. Doi: 10.1073/ pnas.152324099.

17. Maes C, Carmeliet G, Schipani E. Hypoxia-driven pathways in bone development, regeneration and disease // Nat. Rev. Rheumatol. 2012;(8):358–366. Doi: 10.1038/ nrrheum.2012.36.

18. Meertens R, Casanova F, Knapp KM, Thorn C, & Strain WD. Use of near-infrared systems for investigations of hemodynamics in human in vivo bone tissue: A systematic review // J Orthop. Res. 2018;36(10):2595–2603. Doi: 10. 1002/jor.24035.

19. Aziz SM, Khambatta F, Vaithianathan T, Thomas JC, Clark JM, Marshall RA near infrared instrument to monitor relative hemoglobin concentrations of human bone tissue in vitro and in vivo // Rev Sci Instrum. 2010;81(4):043111. Doi: 10.1063/1.3398450

20. Ganse B, Bohle F, Pastor T, Gueorguiev B, Altgassen S, Gradl G, Kim B, Modabber A, Nebelung S. Hildebrand F, Knobe M. Microcirculation after trochanteric femur fractures: a prospective cohort study using non-invasive laser-doppler spectrophotometry // Front Physiol. 2019;(10):236. Doi: 10. 3389/fphys.2019.00236

21. Hughes SS, Cammarata A, Steinmann SP, Pellegrini VD. Effect of standard total knee arthroplasty surgical dissection on human patellar blood flow in vivo: an investigation using laser doppler flowmetry // J South Orthop Assoc. 1998; (7):198–204.

22. Nicholls RL, Green D, Kuster MS. Patella intraosseous blood flow disturbance during a medial or lateral arthrotomy in total knee arthroplasty: a laser Doppler flowmetry study // Knee Surg Sports Traumatol Arthrosc. 2006;(14):411–416. Doi: 10.1007/s00167-005-0703-0.

23. Cai ZG, Zhang J, Zhang JG, Zhao FY, Yu GY, Li Y, Ding HS. Evaluation of near infrared spectroscopy in monitoring postoperative regional tissue oxygen saturation for fibular flaps // J Plast Reconstr Aesthet Surg. 2008;61(3):289–296. Doi: 10.1016/j.bjps.2007.10.047.

24. Duwelius PJ, Schmidt AH. Assessment of bone viability in patients with osteomyelitis: preliminary clinical experience with laser Doppler flowmetry // J Orthop Trauma. 1992;(6):327–332. Doi: 10.1097/00005131-199209000- 00010.

25. Beaule PE, Campbell P, Shim P. Femoral head blood flow during hip resurfacing // Clin Orthop Relat Res. 2007;(456):148– 152. Doi: 10.1097/01.blo.0000238865.77109.af.

26. Bassett GS, Barton KL, Skaggs DL. Laser Doppler flowmetry during open reduction for developmental dysplasia of the hip // Clin Orthop Relat Res. 1997;(340):158–164. Doi: 10.1097/00003086-199707000-00020.

27. Meertens R, Knapp K, Strain D, Casanova F, Ball S, Fulford J, Thorn C. In vivo Measurement of Intraosseous Vascular Haemodynamic Markers in Human Bone Tissue Utilising Near Infrared Spectroscopy // Front Physiol. 2021; (12):738239. Doi: 10.3389/fphys.2021.738239.

28. Baker WB, Parthasarathy AB, Busch DR, Mesquita RC, Greenberg JH, Yodh AG. Modified Beer-Lambert law for blood flow // Biomed. Opt. Express. 2014;(5):4053–4075. Doi: 10.1364/BOE.5.004053.

29. Bläsius FM, Link BC, Beeres FJ, Iselin LD, Leu BM, Gueorguiev B, Knobe M. Impact of surgical procedures on soft tissue microcirculation in calcaneal fractures: a prospective longitudinal cohort study // Injury. 2019;50(12):2332–2338. Doi: 10.1016/j.injury.2019.10.004.

30. Pifferi A, Torricelli A, Taroni P, Bassi A, Chikoidze E, Giambattistelli E, Cubeddu R. Optical biopsy of bone tissue: a step toward the diagnosis of bone pathologies // J Biomed Opt. 2004;9(3):474–480. Doi: 10.1117/1.1691029.

31. Sekar SV, Pagliazzi M, Negredo E, Martelli F, Farina A, Dalla Mora A, Lindner C. Farzam P. Perez-Alvarez N, Puig J, Taroni P, Pifferi A. Durduran T. In vivo, non-invasive characterization of human bone by hybrid broadband (600–1200 nm) diffuse optical and correlation spectroscopies // PLoS One. 2016;11(12):E0168426. Doi: 10.1371/journal.pone.0168426.

32. Becker RL, Siamwala JH, Macias BR, Hargens AR. Tibia Bone Microvascular Flow Dynamics as Compared to Anterior Tibial Artery Flow During Body Tilt // Aerospace Medicine and Human Performance. 2018;89(4):357–364. Doi: 10.3357/amhp.4928.2018.

33. Naslund J, Pettersson J, Lundeberg T, Linnarsson D, Lindberg LG. Noninvasive continuous estimation of blood flow changes in human patellar bone // Med Biol Eng Comput. 2006;44(6):501–509. Doi: 10.1007/s11517-006-0070-0.

34. Siamwala JH, Lee PC, Macias BR, Hargens AR. Lower-body negative pressure restores leg bone microvascular flow to supine levels during head-down tilt // JApplPhysiol. 2015;119(2):101–109. Doi: 10.1152/japplphysiol.00028.2015.

35. Mateus J, Hargens AR. Photoplethysmography for non-invasive in vivo measurement of bone hemodynamics // Physiol Meas. 2012;33(6):1027–1042. Doi: 10.1088/0967- 3334/33/6/1027.

36. Крупаткин А. И. Колебательные процессы и диагностика состояния микроциркуляторно-тканевых систем // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2018. – Т. 17, № 3. – С. 4. Doi: 10.24884/1682- 6655-2018-17-3.

37. Крупаткин А. И. Колебания кровотока – новый диагностический язык в исследовании микроциркуляции. Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2014.– Т. 13, № 1. С. 83–99. Doi: 10.24884/1682-6655-2014-13-1- 83-99. Doi: 10.24884/1682-6655-2014-13-1-83-99.

38. Fukuoka S, Hotokebuchi T, Jingushi S, Fujii H, Sugioka Y, Iwamoto Y. Evaluation of blood flow within the subchondral bone of the femoral head: use of the laser speckle method at surgery for osteonecrosis // J Orthop Res. 1999;17(1):80– 87. Doi: 10.1002/jor.1100170113.

39. Binzoni T, Tchernin D, Hyacinthe JN, Van De Ville D, Richiardi J. Pulsatile blood flow in human bone assessed by laser-Doppler flowmetry and the interpretation of photoplethysmographic signals // Physiol Meas. 2013;34(3):25–40. Doi: 10.1088/0967-3334/34/3/N25.

40. Greksa F, Butt E, Csonka E, Jávor P, Tuboly E, Török L, Hartmann P. Periosteal and endosteal microcirculatory injury following excessive osteosynthesis. 2021;52(1):S3–S6. Doi: 10.1016/j.injury.2020.11.053.

41. Krastev B, Filipov I. Laser Doppler Assessment of Microcirculation of Apical Periodontitis before Nonsurgical and during Surgical Laser Treatment // Folia Med (Plovdiv). 2020;30;62(3):619–625. Doi: 10.3897/folmed.62.e48340.

42. Amarasekera HW, Costa ML, Foguet P. The blood flow to the femoral head/neck junction during resurfacing arthroplasty: a comparison of two approaches using Laser Doppler flowmetry // J Bone Joint Surg Br. 2008;90(4):442–445. Doi: 10.1302/0301-620X.90B4.20050.

43. Шпагина Л. А., Карпенко А. Г., Колосов Н. Г. и др. Н. В. Состояние микроциркуляции у больных со скелетной травмой в динамике лечения // Вестн. новых мед. технологий. – 2008. – Т. 15, № 1. – С. 107–110.

44. Клинические испытания витаминно-минерального комплекса для лечения детей с травматологическим профилем / А. А. Вековцев, Б. Тохириен, Г. В. Слизовский, В. М. Позняковский // Вестн. ВГУИТ. – 2019. – Т. 81. № 2. – С. 147–153. Doi: 10.20914/2310-1202- 2019-2-147-153.

45. Дорохин А. И., Крупаткин А. И., Адрианова А. А. и др. Закрытые переломы дистального отдела костей голени. Разнообразие форм и лечения (на примере старших возрастных групп). Ближайшие результаты // Физическая и реабилитац. медицина, мед. реабилитация. – 2021. – Т. 3, № 1. – С.11–23. Doi: 10.36425/rehab63615. Doi: 10.36425/rehab63615.

46. Щуров В. А. Динамика скорости кровотока по артериям костного регенерата конечностей и мозгового кровотока при выполнении функциональных проб и изменении режима лечения // Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2018. – Т. 17, № 4. С. 51–56. Doi: 10.24884/1682-6655-2018-17-4-51-56.

47. Писарев В. В., Львов С. Е., Васин И. В. Показатели регионарной гемодинамики раннего послеоперационного периода при остеосинтезе переломов костей голени // Вестн. Иванов. мед. акад. – 2012. – Т. 17, № 4. – С. 34–37