Markers of endothelial dysfunction
https://doi.org/10.24884/1682-6655-2017-16-1-4-15
Abstract
Endothelial dysfunction is considered as a universal non-specific link in the pathogenesis of many diseases, primarily the cardiovascular system. This review is devoted to the discussion of the main functions of the endothelium and mechanisms for their implementation. One of the most striking features of endothelial cells is their morphological heterogeneity, which allows us to identify several typical forms of endothelial dysfunction (vasomotor, hemostatic, adhesion and angiogenous). Also, the review presents the most promising predictors of cardiovascular diseases and their complications among endothelial damage markers.
About the Authors
L. V. Vasina
Federal Almazov North-West Medical Research Centre; Pavlov First Saint Petersburg State Medical University
Russian Federation
Russian Federation
N. N. Petrishchev
Federal Almazov North-West Medical Research Centre; Pavlov First Saint Petersburg State Medical University
Russian Federation
Russian Federation
T. D. Vlasov
Federal Almazov North-West Medical Research Centre; Pavlov First Saint Petersburg State Medical University
Russian Federation
Russian Federation
References
1. Алмазов В. А., Беркович О. А., Ситникова М. Ю. и др. Эндотелиальная дисфункция у больных с дебютом ишемической болезни в разном возрасте // Кардиология. 2001. № 5. С. 26-29.
2. Бувальцев В.И., Машина С.Ю., Покидышев Д.А. и др. Роль коррекции метаболизма оксида азота в организме при профилактике гипертонического ремоделирования сердечно-сосудистой системы // Росс. кард. журн. 2002. № 5. С. 74-81.
3. Васина Л.В. Клеточные и гуморальные маркеры апоптоза при остром коронарном синдроме в сочетании с гипертонической болезнью // Артериальная гипертензия. 2008. Т.14. № 4. С. 332-335.
4. Дисфункция эндотелия. Патогенетическое значение и методы коррекции / Под ред. Н.Н. Петрищева. СПб.: НИЦВМА, 2007. - 296 с.
5. Князькова И.И., Цыганков А.М., Далашзаде С.Р. Влияние каптоприла на изменение эндотелиальных факторов у больных с острым инфарктом миокарда // Украинский кардиологический журнал. 2004. № 7. С. 34-38.
6. Комилова М.С., Пахомова Ж.Е. Значение эндотелия в развитии осложнений гестационного периода // Росс. вестн. акуш-гинекол. 2015. Т. 15. № 1. С. 18-23.
7. Крукиер И.И. Плацентарная продукция простациклинов и тромбоксанов в динамике физиологической и осложненной беременности // Росс. вестн. акуш-гинекол. 2008. Т. 8. № 3. С. 9-11.
8. Люсов В.А., Метельская В.А., Оганов Р.Г. и др. Суточная продукция N0 у больных артериальной гипертонией II стадии // Рос. кард. журн. 2001. № 6. С. 34-37.
9. Люсов В.А., Метельская В.А., Оганов Р.Г. и др. Уровень оксида азота в сыворотке периферической крови больных с различной тяжестью артериальной гипертензии // Кардиология. 2011. № 12. С. 23-28.
10. Максименко А.В., Турашев А.Д. Эндотелиальный гликокаликс системы кровообращения. I. Обнаружение, компоненты, структурная организация // Биоорганическая химия. 2014. Т. 40. № 2. С. 131-141.
11. Малинин В.В., Дурнова А.О., Полякова В.О. Факторы роста и молекулы адгезии эндотелия сосудов как молекулярные мишени для создания пептидных лекарственных препаратов против атеросклероза // Молекулярная медицина. 2013. №3. С. 53-55.
12. Марков Х.М. Оксид азота и атеросклероз. Оксид азота, дисфункция сосудистого эндотелия и патогенез атеросклероза // Кардиология. 2009. № 11. С. 64-74.
13. Петрищев Н. Н., Беркович О. А., Власов Т. Д. и др. Диагностическая ценность определения десквамированных эндотелиальных клеток в крови // Клин. лаборат. диагностика. 2001. № 1. С. 50-52.
14. Петрищев Н.Н., Васина Л.В., Власов Т.Д. и др. Типовые формы дисфункции эндотелия // Клинико-лабораторный консилиум. 2007. № 18. С. 31-35.
15. Петрищев Н.Н., Васина Л.В., Сапегин А.А. и др. Диагностическая значимость определения содержания факторов повреждения эндотелия для оценки выраженности эндотелиальной дисфункции при остром коронарном синдроме // Клиническая больница. 2015. Т. 1. № 11. С. 41-45.
16. Руда М.М., Арефьева Т.И., Соколова А.В. и др. Циркулирующие предшественники эндотелиальных клеток при нарушенном углеводном обмене у больных ишемической болезнью сердца // Кардиология. 2010. № 1. С. 13-20.
17. Рябченко А.Ю. Долгов А.М., Денисов Е.Н. и др. Роль оксида азота и эндотелина-1 в развитии ишемических нарушений мозгового кровообращения // Неврологический вестник. 2014. № 1. С. 34-37.
18. Скворцов Ю.И., Королькова А.С. Гомоцистеин как фактор риска развития ИБС (обзор) // Саратовский научно-медицинский журнал. 2011. Т. 7. №3. С. 619-624.
19. Соколов Е.И., Гришина Т.И., Штин С.Р. Влияние фактора Виллебранда и эндотелина-1 на формирование тромботического статуса при ишемической болезни сердца // Кардиология. 2013. №3. С. 25-30.
20. Соколов Е.И., Манухин И. Б., Мочалов А. А., Невзоров О. Б. Нарушение в системе гемостаза и его коррекция у беременных с метаболическим синдромом // Лечащий врач. 2011. № 3. С. 43-47.
21. Чернеховская Н.Е., Шишло В.К., Поваляев А.В., Шевхужев З.А. Коррекция микроциркуляции в клинической практике: монография. Москва: Бином, 2013. 208 с.
22. Шевченко А.О., Шевченко О.П., Эль-Бустани С., Князев А.Н. Маркер неоартериогенеза PLGF коррелирует с толщиной комплекса интима-медиа общей сонной артерии и отдаленным прогнозом у больных ИБС // Кардиоваскулярная терапия и профилактика. 2007. Т. 6. № 5. С. 340-341.
23. Aird W.C. Phenotypic heterogeneity of the endothelium: I. Structure, function, and mechanisms // Circ Res. 2007. Vol. 100 (2). P. 158-173. DOI: 10.1161/01. RES.0000255691.76142.4a
24. Aird W.C. Discovery of the cardiovascular system: from Galen to William Harvey // J Thromb Haemost. 2011; Vol. 9 (Suppl 1): P. 118-129. DOI: 10.1111/j.1538-7836.2011.04312.x
25. Alegret J.M, Martmez-Micaelo N., Aragones G., Beltran-Debon R. Circulating endothelial microparticles are elevated in bicuspid aortic valve disease and related to aortic dilation // Int. J. Cardiol. 2016. Vol. 15. № 217. Р. 35-41. DOI: 10.1016/j.ijcard.2016.04.184
26. Andrae J., Gallini R., Betsholtz C. Role of platelet-derived growth factors in physiology and medicine // Genes Dev. 2008. Vol. 22. № 10. Р. 1276-1312. DOI: 10.1101/gad.1653708
27. Anggrahini D.W., Emoto N., Nakayama K. et al. Vascular endothelial cell-derived endothelin-1 mediates vascular inflammation and neointima formation following blood flow cessation // Cardiovasc. Res. 2009. Vol. 82. P. 143-151. DOI: 10.1093/cvr/cvp026
28. Bach F.H., Hancock W.W., Ferran C. Protective genes expressed in endothelial cells: a regulatory response to injury // Immunol. Today. 1997. Vol. 18. P. 483-486. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/S0167-5699(97)01129-8
29. Bach F.H., Robson S.C., Ferran C. et al. Endothelial cell activation and thromboregulation during xenograft rejection // Immunol. Rev. 1994. Vol. 141. P. 5-30. DOI: 10.1111/j.1600-065X.1994.tb00870.xView
30. Ballermann B.J. Endothelial cell activation // Kidney Int. 1998. Vol. 53. P. 1810-1826. DOI: 10.1046/j.1523- 1755.1998.00943.x
31. Bamashmoos S.A., Al-Nuzaily M.A., Al-Meeri A.M., Ali F.H. Relationship between total homocysteine, total cholesterol and creatinine levels in overt hypothyroid patients // Springerplus. 2013. Vol. 2. P. 423. doi: 10.1186/2193-1801- 2-423.
32. Blankenberg S., Rupprecht H.J., Bickel C. et al. Circulating cell adhesion molecules and death in patients with coronary artery disease // Circulation. 2001. Vol. 104. P. 1336-1341. https://doi.org/10.1161/hc3701.095949
33. Blann A.D. Endothelial cell activation, injury, damage and dysfunction: separate entities or mutual terms? // Blood Coagul. Fibrinolysis. 2000. Vol. 11. № 7. P. 623-630.
34. Blann A.D., Lip G.Y. Cell adhesion molecules in cardiovascular disease and its risk factors - what can soluble levels tell us? // J. Clin. Endocrinol. Metab. 2000. Vol. 85. № 5. P. 1745-1747. DOI: 10.1210/jcem.85.5.6594
35. Boffa G.M., Zaninotto M., Bacchiega E. et al. Correlations between clinical presentation, brain natriuretic peptide, big-endothelin, tumor necrosis factor-alpha and cardiac troponins in heart failure patients // Ital. Heart J. 2005. Vol. 6. № 2. P. 125-132.
36. Boneu B., Abbal M., Plante J., Bierme R. Factor VIII complex and endothelial damage // Lancet. 1975. Vol. 1. № 7922. P. 1430. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/S0140-6736(75)92650-1
37. Bras-Silva C., Leite-Moreira A. F. Myocardial effects of endothelin-1 // Pev. Port. Cardiol. 2008. Vol. 27. P. 925-951.
38. Cipollone F., Marini M., Fazia M. et al. Elevated circulating levels of monocyte chemoattractant protein-1 in patients with restenosis after coronary angioplasty // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2001. Vol. 21. P. 327-34. https://doi.org/10.1161/01.ATV2L3.327
39. Collet J., Montalescot G., Vicaut E. et al. Acute release of plasminogen activator inhibitor-1 in ST-segment elevation myocardial infarction predicts mortality // Circulation. 2003. Vol. 108. P. 391-94. https://doi.org/10.1161/01. CIR.0000083471.33820.3C
40. Collins S.R., Blank R.S., Deatherage L.S. The endothelial glycocalyx: emerging concepts in pulmonary edema and acute lung injury // Anesth. Analg. 2013. Vol. 117. P. 664-674. DOI: 10.1213/ANE.0b013e3182975b85
41. Cotran R.S. New roles for the endothelium in inflammation and immunity // Am. J. Pathol. 1987. Vol. 129. P. 407-13.
42. Cotran R.S., Gimbrone M.A., Bevilacqua M.P., et al. Induction and detection of a human endothelial activation antigen in vivo // J. Exp. Med. 1986. Vol. 164. P. 661-666. DOI: 10.1084/jem.164.2.661
43. Davis K.L., Martin E., Turko I.V., Murad F. Novel effects of nitric oxide // Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2001. Vol. 41. P. 203-236. DOI: 10.1146/annurev.pharmtox.41.1.203
44. De La Cruz J.P., Villalobos M.A., Escalante R. et al. Effects of the selective inhibition ofplatelet thromboxane synthesis on the platelet-subendothelium interaction // Br. J. Pharmacol. 2002. Vol. 137. P. 1082-88. doi: 10.1038/sj.bjp.0704963
45. Dignat-George F., Boulanger C.M. The many faces of endothelial microparticles // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2011. Vol. 31. P 27-33. DOI: 10.1161/ATVBAHA.110.218123
46. Dignat-George F., Sampol J., Lip G.Y., Blann A.D. Circulating endothelial cells: realities and promises in vascular disorders // Pathophysiol. Haemost. Thromb. 2004. Vol. 33. Р. 495-499. DOI: 83851
47. Durand M.J., Gutterman D.D. Diversity in mechanisms of endothelium-dependent vasodilation in health and disease // Microcirculation. 2013. Vol. 20. № 3. P 239-247. DOI: 10.1111/micc.12040
48. Ebong E.E., Macaluso F.P., Spray D.C., Tarbell J.M. Imaging the endotelial glycocalyx in vitro by rapid freezing/freeze substitution transmission electron microscopy // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2011. Vol. 31. № 8. P. 1908-1915. DOI: 10.1161/ATVBAHA.n1.225268
49. Endemann D.H., Schiffrin E.L. Endothelial dysfunction // J. Am. Soc. Nephrol. 2004. Vol. 15. № 8. Р. 1983-1992. DOI: 10.1097/01.ASN.0000132474.50966.DA
50. Florey H.W. The endothelial cell // Br. Med. J. 1966. Vol. 2. № 5512. Р. 487-490.
51. Garlanda C., Dejana E. Heterogeneity of endothelial cells. Specific markers // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 1997. Vol. 17. № 7. P. 1193-202. https://doi.org/10.1161/01. ATV 17.7.1193
52. George E.M., Granger J.P. Endothelin: key mediator of hypertension in preeclampsia // Am. J. Hypertens. 2011. Vol. 24. № 29. P. 964-969. DOI: 10.1038/ajh.2011.99
53. Goepfert C., Imai M., Brouard S. et al. CD39 modulates endothelial cell activation and apoptosis // Mol. Med. 2000. Vol. 6. № 7. P. 591-603.
54. Goon P.K., Boos C.J., Lip G. Y. Circulating endothelial cells: markers of vascular dysfunction // Clin. Lab. 2005. Vol. 51. Р. 531-538.
55. Goon P.K., Lip G.Y., Boos C.J. Circulating endothelial cells, endothelial progenitor cells, and endothelial microparticles in cancer // Neoplasia. 2006. Vol. 8. Р. 79-88. DOI: 10.1593/neo.05592
56. Granger D.L., Anstey N.M., Miller W.C., Weinberg J.B. Measuring nitric oxide production in human clinical studies // Methods Enzymol. 1999. Vol. 301. P. 49-61. http:// dx.doi.org/10.1016/S0076-6879(99)01068-X
57. Hwang S.-J., Ballantyne S.M., Sharrett R. et al. Circulating adhesion molecules VCAM-1, ICAM-1 and E-selectin in carotid atherosclerosis and incident coronary heart disease cases. The Atherosclerosis Risk in Communities (ARIC) study // Circulation. 1997. Vol. 96. P.4219-4225. https:// doi.org/10.1161/01.CIR.96.12.4219
58. Ikeda H., Nakayama H., Oda T. et al. Neutrophil activation after percutaneous transluminal coronary angioplasty // Am. Heart J. 1994. Vol.128. P. 1091-1098.
59. Jansson, J., Nilsson T., Johnson O. Von Willebrand factor in plasma: a novel risk factor for recurrent myocardial infarction and death // Br. Heart J. 1991. Vol. 66. P. 351-355.
60. Kalinina N., Agrotis A., Antropova Y. Smadexpression in human atherosclerotic lesions: evidence for impaired TGF-beta/Smad signaling in smooth muscle cells of fibrofatty lesions // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2004. Vol. 24. № 8. Р. 1391-1396. DOI: 10.1161/01.ATV0000133605.89421.79
61. Katrinchak C., Fritz K. Clinical implications of C-reactive protein as a predictor of vascular risk // J. Am. Acad. Nurse Pract. 2007. Vol. 19. № 7. Р. 335-340. DOI: 10.1111/j.1745-7599.2007.00234.x
62. Kawamoto A., Asahara T. Role of progenitor endothelial cells in cardiovascular disease and upcoming therapies // Catheter Cardiovasc. Interv. 2007. Vol. 70(4). P. 477-84. DOI: 10.1002/ccd.21292
63. Khan S.S., Solomon M.A., McCoy J.P. Detection of circulating endothelial cells and endothelial progenitor cells by flow cytometry // J. Cytometry. B. Clin. Cytom. 2005. Vol. 64. № 1. Р. 1-8. DOI: 10.1002/cyto.b.20040
64. Kitchens C.S., Konkle B.A., Kessler C.M. Consultative hemostasis and thrombosis, 3rd ed. Philadelphia.: Elsevier/Saunders, 2013. 840 p.
65. Koo A., Dewey C.F. Jr., Garcia-Cardena G. Hemodynamic shear stress characteristic of atherosclerosis-resistant regions promotes glycocalyxformation in cultured endothelial cells // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2013. Vol. 304. № 2. Р. 137-146. doi: 10.1152/ajpcell.00187.2012
66. Lip G.Y.H., Lowe G.D.O., Metcalfe M.J. et al. Effects of warfarin therapy on plasma fibrinogen, von Willebrand factor and fibrin D-dimer in left ventricular dysfunction secondary to coronary artery disease with and without aneurysms // Amer. J. Cardiol. 1995. Vol. 76. P. 453-8.
67. Lip G.Y.H., Lowe G.D.O., Rumley A., Dunn F.G. Increased markers of thrombogenesis in chronic atrial fibrillation: effects of warfarin therapy // Br. Heart J. 1995. Vol. 73. № 6. P. 527-533.
68. Malik I.S., Hascard D.O. Soluble adhesion molecules in ishaemic heart disease // Eur. Heart J. 1999. Vol. 20. № 14. P.990-991. DOI: 10.1053/euhj.1999.1576
69. Martmez M.C., Tesse A., Zobairi F., Andriantsitohaina R. Shed membrane microparticles from circulating and vascular cells in regulating vascularfunction // Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2005. Vol. 288. № 3. Р. 1004-1009. DOI: 10.1152/ajpheart.00842.2004
70. Masaoka H. Suzuki R., Hirata Y. et al. Raised plasma endothelin in aneurysmal subarachnoid haemorrhage // Lancet. 1989. Vol. 2. P. 1402. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/ S0140-6736(89)92019-9
71. Miranda K.M., Espey M.G., Wink D. A rapid, simple spectrophotometric method for simultaneous detection of nitrate and nitrite // Nitric Oxide. 2001. Vol. 5. № 1. P. 62-71. DOI: 10.1006/niox.2000.0319
72. Montoro-Garda S., Shantsila E., Lip G.Y.H. Potential value of targeting von Willebrand factor in atherosclerotic cardiovascular disease // Expert Opin. Ther. Targets. 2014. Vol. 18. № 1. Р. 43-53. DOI: 10.1517/14728222.2013.840585
73. Morisaki N., Saito I., Tamura K. et al. New indices of ischemic heart disease and aging: studies on the serum levels of soluble intercellular adhesion molecule-1 and soluble vascular cell adhesion molecule-1 in patients with hypercholesterinemia and ischemic heart disease // Atherosclerosis. 1997. Vol. 131. № 1. P. 43-48. DOI: http://dx.doi. org/10.1016/S0021-9150(97)06083-8
74. Neves F.M., Meneses G.C., Sousa N.E. et al. Syndecan-1 in acute decompensated heart failure-association with renal function and mortality // Circ. J. 2015. Vol. 79. № 7. Р. 1511-19. http://doi.org/10.1253/circj.CJ-14-1195
75. Olson N.E., Chao S., Lindner V., Reidy M.A. Intimal smooth muscle cell proliferation after balloon catheter injury: the role of basicfibroblast growth factor // Am. J. Pathol. 1992. Vol. 140. P. 1017-1023.
76. Padberg J.S., Wiesinger A., di Marco G.S. et al. Damage of the endothelial glycocalyx in chronic kidney disease // Atherosclerosis. 2014. Vol. 234. № 2. Р. 335-43. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2014.03.016.
77. Pizarro S., Garda-Lucio J., Peinado V.I. et al. Circulating progenitor cells and vascular dysfunction in chronic obstructive pulmonary disease // PLoS One. 2014. Vol. 9. № 8. e106163. doi: 10.1371/journal.pone.0106163.
78. Pober J.S. Activation and injury of endothelial cells by cytokines // Pathol. Biol. 1998. Vol. 46. P. 159-163.
79. Pober J.S., Cotran R.S. Cytokines and endothelial cell biology // Physiol. Rev. 1990b. Vol. 70. P. 427-451.
80. Przybylski M. A review of the current research on the role of bFGF and VEGF in angiogenesis // J. Wound Care. 2009. Vol. 18. № 12. Р. 516-519. DOI: 10.12968/ jowc.2009.18.12.45609
81. Quilici J., Banzet N., Paule P. et al. Circulating endothelial cell count as a diagnostic marker for non-ST-elevation acute coronary syndromes // Circulation. 2004. Vol. 110. № 12. P. 1586-1591. DOI: 10.1161/01. CIR.0000142295.85740.98
82. Rajendran P., Rengarajan T., Thangavel J. et al. The vascular endothelium and human diseases // Int. J. Biol. Sci. 2013. Vol. 9. № 10. Р. 1057-69. DOI: 10.7150/ijbs.7502
83. Stumpf С., Jukic J., Yilmaz A. et al. Elevated VEGF-plasma levels in young patients with mild essential hypertension // Eur. J. Clin. Invest. 2009. Vol.39. № 1. Р. 31-6. DOI: 10.1111/j.1365-2362.2008.02056.x
84. van den Berg B.M., Spaan J.A., Rolf T.M., Vink H. Atherogenetic region and diet diminish glycocalyx dimension and increase intima-to-media rations at murine carotid artery bifurcation // Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2006. Vol. 290. № 2. H915-20. DOI: 10.1152/ajpheart.00051.2005
85. Vita J.A., Keaney J.F. Endothelial function // Circulation. 2011. Vol. 124. № 25. Р. e906-12. https://doi.org/10.1161/01.CIR.0000028581.07992.56
86. Vlahu C.A., Lemkes B.A., Struijk D.G., et al. Damage of the endothelial glycocalyx in dialysis patients // J. Am. Soc. Nephrol. 2012. Vol. 23. № 11. Р. 1900-1908. DOI: 10.1681/ASN.2011121181
87. Weinbaum S., Tarbell J.M., Damiano E.R. The structure and function of the endothelial glycocalyx layer // Annu. Rev. Biomed. Eng. 2007. Vol. 9. P. 121-167. DOI: 10.1146/ annurev bioeng.9.060906.151959
88. Werner N., Wassmann S., Ahlers P. et al. Circulating CD31+/annexin V+ apoptotic microparticles correlate with coronary endothelial function in patients with coronary artery disease // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2006. Vol. 26. № 1. Р. 112-116. DOI: https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehq478
89. Wie C.M., Lerman A., Rodeheffer R.J. et al. Endothelin in human congestive heart failure // Circulation. 1994. Vol. 89. P. 1580-1586. https://doi.org/10.1161/01. CIR.89.4.1580
90. Willey K.E., Davenport A.P. Nitric oxide-medulation of the endothelin-1 signaling pathway in the human cardiovascular system // Br. J. Pharmacol. 2001. Vol. 132. P. 213-220. doi: 10.1038/sj.bjp.0703834
91. Woolf N. The arterial endothelium. In: Crawford ST, ed. Pathology of Atherosclerosis. London, England: Butterworths & Co Ltd, 1982. Р. 25-45.
92. Wu H., Chen H., Hu P.C. Circulating endothelial cells and endothelial progenitors as surrogate biomarkers in vascular dysfunction // Clin. Lab. 2007. Vol. 53. № 5-6. Р. 285-295.
93. Yetgin S., Yenicesu I., Cetin M., Tuncer M. Clinical importance of serum vascular endothelial and basicfibroblast growth factors in children with acute lymphoblastic leukemia // Leuk. Lymphoma. 2001. Vol. 42. № 1-2. Р. 83-88. DOI: 10.3109/10428190109097679
Review
For citations:
Vasina L.V., Petrishchev N.N., Vlasov T.D. Markers of endothelial dysfunction. Regional blood circulation and microcirculation. 2017;16(1):4-15. (In Russ.) https://doi.org/10.24884/1682-6655-2017-16-1-4-15
Views:
9875
Email this article 
